Avifauna en sistemas silvopastoriles en el Corredor Biológico Mesoamericano, Tabasco, México

Avifauna en sistemas silvopastoriles en el Corredor Biológico Mesoamericano, Tabasco, Mexico

Noel González-Valdivia¹*, Everardo Barba-Macías²*, Salvador Hernández-Daumás (qepd) & Susana Ochoa-Gaona¹


Abstract

Silvopastoral systems support local ecological and economical features as they enhance conservation of floral and faunal communities. As other animal communities, avifauna may be a good representative of habitat altera- tions, both as the species and functional levels. In order to attend the initiative of Mesoamerican Biological Corridor initiative (CBM) in the state of Tabasco, we studied the diversity of birds in two silvopastoral systems: scattered trees in pastures (ADP), and trees in boundary-hedgerows (AL). For this, we applied the fixed radius counting point method in three priority sites in Tabasco´s CBM during the dry and wet season of 2011, and a total of 56, 60 and 62 points were evaluated in Huimanguillo, Tenosique and Tacotalpa, respectively. We observed 2 084 individuals of 154 species (79-89% of expected diversity) and 36 bird families. We detected 92, 87 and 85 species in Huimanguillo, Tenosique and Tacotalpa, respectively, including 35 protected species, of which 23, 19 and 16 in each locality, respectively. All sites showed high diversity (H´≥3.20), low species dominance (D≥0.08) and high equitability (J≥0.77). Species composition showed differences between sites, being most similar Tacotalpa and Tenosique. Ten species were considered characteristic for sites. Although the silvopastoral system did contain protected species, the low diversity and the early successional character of the arboreal components were not attractive to frugivorous bird species. Diversification with native trees can improve the systems to create a complementary habitat and to increase landscape connectivity. The management of silvopastoral practices on cattle dominated landscapes in Tabasco could improve its ecological quality, and thus achieve the CBM´s objectives of biodiversity conservation combined with human economic activities.

Key words: agricultural matrix, agroecosystems, connectivity, hedgerow trees, live fences, scattered trees in pastures, species diversity.

Resumen

Los sistemas silvopastoriles contienen rasgos ecológicos y económicos que contribuyen con la conservación de comunidades florísticas y faunísticas que en ellas se desarrollan. Entre otras comunidades faunísticas se encuentra la avifauna la cual es un grupo representativo de las alteraciones del habitat, tanto a nivel específico como grupo functional. Con el objetivo de atender la iniciativa de Corredor Biológico Mesoamericano en Tabasco, México, se analizó la diversidad de aves en dos sistemas silvopastoriles: árboles dispersos en potreros (ADP) y árboles en cercos o linderos (AL). Se aplicó el método de punto de conteo de radio fijo en tres sitios prioritarios del CBM de Tabasco, ubicados en los municipios: Huimanguillo, Tacotalpa y Tenosique. Los datos provienen de las estaciones seca y húmeda del 2011. Se registraron 2 084 aves de 154 especies (79-89% del esperado) y 36 familias. Se detectaron 92, 87 y 85 especies, incluyendo 35 protegidas, con 23, 19 y 16 en Huimanguillo, Tacotalpa y Tenosique, respectivamente. Todos los sitios mostraron alta diversidad (H’≥3.20), baja dominancia de especies (D≥0.08) y alta equidad (J≥0.77). La  composición  de  especies  mostró  diferencias  entre sitios, con mayor similitud entre Tacotalpa y Tenosique. Diez especies pueden considerarse características de los sitios. Aunque en los sistemas silvopastoriles se refugian aves protegidas, el componente arbóreo es poco diverso y corresponde a especies de sucesión secundaria temprana, lo que limita a las aves frugívoras y especialistas de bosque. Diversificar estos sistemas con árboles nativos puede mejorar estos hábitats complementarios e incrementar la conectividad del paisaje para cumplir con los objetivos del CBM en la conservación de la biodiversidad y provisión de bienes a las poblaciones humanas.

Palabras clave: agroecosistemas, árboles dispersos en potreros, árboles en linderos o cercas vivas, diversidad de especies, matriz agropecuaria.

El establecimiento de mecanismos y diseño de estrategias que ayuden a la conservación de los recursos biológicos regionales se fortalece con el establecimiento del Corredor Biológico Mesoamericano (CBM), cuya meta es la conservación biológica mediante la conexión de áreas protegidas y otros remanentes de bosques (Domínguez-Cervantes, 2009). Esta conectividad se puede mejorar con acciones incluyentes y alternativas sustentables en los territorios (Independent Evaluation Group-World Bank, 2011). El CBM se impulsa en Panamá, Costa Rica, Nicaragua, Honduras, El Salvador, Guatemala, Belice y México (Comisión Centroamericana de Ambiente y Desarrollo, 2002). Específicamente, en el territorio mexicano la estrategia inició en los estados de Chiapas, Campeche, Quintana Roo y Yucatán (Ramírez, 2003) y recientemente, se ha promovido el establecimiento del CBM en el estado de Tabasco (Secretaría de Desarrollo Social y Protección al Ambiente, 2006), con el fin de facilitar la conexión biológica entre los remanentes de bosques tropicales, además de mejorar la conexión regional con los bosques de Veracruz, Chiapas y Campeche, en México y El Petén, Guatemala, Centroamérica.

En Tabasco, el bosque tropical lluvioso ocupa solamente 8% de su extensión original debido al avance de la agricultura, la ganadería y más recientemente de la industria extractiva de petróleo (Maldonado et al., 2008; Rentería-Garita, 2009). La deforestación ha afectado tanto la distribución espacial de los bosques nativos, como la diversidad biológica que albergan (Ehrlich, 1988; Myers, 1988; Masera, Ordóñez, & Dirzo, 1997). Actualmente, al menos 70% de la superficie estatal esta dedicada a la ganadería extensiva (Ruiz-Rodríguez, 2000; Manjarrez et al., 2007), incluyendo la ocupada por humedales (Barba-Macías, Rangel-Mendoza, & Ramos-Reyes, 2006). Los remanentes de bosque tropical se localizan particularmente en las sierras de Tenosique, Tacotalpa y Huimanguillo, con fragmentos menores dispersos en los lomeríos y planicies de la región Chontalpa (Secretaría de Desarrollo Social y Protección al Ambiente, 2006). Estos representan los últimos ecosistemas forestales en el Estado, por lo que urge su conservación y ampliación. De manera complementaria, mediante las prácticas de manejo que incorporan, intensiva o extensivamente, especies arbóreas nativas, la tradición y cultura agroforestal campesina ha impedido la pérdida total del componente arbóreo y de la diversidad biológica en el paisaje (Maldonado et al., 2008). Al respecto, Cabrera et al. (2012) mencionan que el conocimiento local de especies forestales de uso múltiple, además de amplio, resulta relevante en la mejora del manejo en las zonas agropecuarias de Tabasco.

Conectar los remanentes forestales puede ser posible mediante la promoción de los sistemas agroforestales tradicionales mejorados, para incluirlos en las estrategias de manejo del territorio (Harvey, Tucker, & Estrada, 2004). Con ello se esperaría que la matriz agropecuaria se permeabilice al flujo biológico y se haga más apto para la fauna nativa. Si este efecto se demuestra mediante investigación, tales prácticas de manejo deberían integrarse ampliamente al CBM, como escenarios para impulsar una cultura más sustentable del uso de los recursos naturales (Gomiero, Pimentel, & Paoletti, 2011). Así, resulta ecológicamente importante investigar los sistemas agroforestales en particular los de tipo silvopastoril (SP) de árboles dispersos o aislados en potreros (ADP) y árboles en cercos vivos o linderos (AL) (Sinclair, 1999), que son los más frecuentemente establecidos en Tabasco (Maldonado et al., 2008). Su aporte en la conservación de especies debe evaluarse, para determinar si este manejo campesino, puede ser incorporado en el manejo sustentable de la agricultura tropical (Gliessman, García, & Amador, 1981). Es relevante conocer la biodiversidad asociada a estos agroecosistemas y determinar si funcionan efectivamente como hábitats alternativos o como corredores, en especial para especies propias de bosques.

Los sistemas agroforestales y su aporte ecológico o económico, han sido estudiados en Mesoamérica por distintos grupos de investigadores como Guevara & Laborde (1993); Harvey & Haber (1999); Jiménez et al. ( 2007); Harvey et al., (2008); Jiménez, Velasco, Uribe & Soto (2008) y Pinto-Ruiz et al. (2010). En Tabasco, los trabajos de González et al. (2010); González et al. (2011); González et al. (2012a); González et al. (2012b); González et al. (2013) y Pérez, Van der Wal & Ishiki (2012), evidencian la capacidad de la flora y fauna de persistir en los agroecosistemas. De acuerdo con Sans (2007), el aumento de la diversidad favorece la diferenciación de hábitat, incrementa las oportunidades de coexistencia y de interacción entre las especies, y generalmente lleva asociada una mayor eficiencia en el uso de los recursos. De manera general, los agroecosistemas más diversificados –que suelen coincidir con los gestionados mediante prácticas de la agricultura ecológica y tradicional–tienen mayores ventajas que los altamente simplificados; desde esa base, las estrategias de conservación biológica serán más eficaces dentro del CBM en Tabasco.

Dado que en términos prácticos no es posible conocer toda la diversidad biológica de un territorio, se puede recurrir a un grupo biológico representativo de la misma que funcione como indicador ecológico (Spellerberg, 2005). Las aves pueden ser útiles en este aspecto, debido a que se detectan e identifican con relativa facilidad en campo y son sensibles a las modificaciones de los hábitats, tanto a nivel de especie como de grupos funcionales (Arriaga, Calme, & Kampichler, 2008). Tabasco es notable por su riqueza en avifauna (Winker, Arria- ga, Trejo & Escalante, 1999), se han registrado 490 especies de aves (Chablé, Escalante, & López, 2005), de las cuales al menos 87 han sido observadas en SP de ADP y 76 en AL (Koller, Arriaga, & Maldonado, 2010) (González et al., 2011).

El objetivo planteado fue analizar los cambios en la diversidad y composición de especies de aves que utilizan los sistemas silvo-pastoriles (ADP y AL) en tres sitios prioritarios para la conservación de la biodiversidad en Tabasco (CONABIO, 2009). La información es relevante en la definición de estrategias de implementación del CBM en Tabasco, porque considera las prácticas agroforestales realizadas por los campesinos de la región y porque permite establecer una línea base de comparación para monitoreo de la avifauna dentro de este territorio.

Materiales y métodos

Zona de estudio:El estudio incluyó tres sitios dentro de los municipios de Huimanguillo, Tenosique y Tacotalpa, del estado de Tabasco, ubicados donde domina el bosque tropical húmedo, y seleccionados como áreas prioritarias para la conservación (Arriaga, Aguilar, & Espinoza, 2000). Estos se seleccionaron por la presencia de los dos sistemas silvopastoriles dentro de ellas, en función del permiso de los lugareños para el ingreso a sus fincas, y por su cercanía a extensiones importantes de bosques tropicales lluviosos, que actúan como núcleos de conservación de biodiversidad por su proximidad a masas forestales presentes en los estados vecinos de Chiapas, Campeche y Veracruz, México y El Petén, Guatemala, Centroamérica.

El sitio de Huimanguillo corresponde a lomeríos bajos, de composición sedimentaria, caracterizado por un relieve ondulado de baja altitud (<50msnm) con dirección Este-Oeste, ubicado en la Provincia Fisiográfica de la Llanura Costera del Golfo Sur. Los sitios montañosos de Tacotalpa y Tenosique, presentan características del relieve cárstico, que alcanzan hasta los 800msnm y pertenecen a la Provincia de la Sierra de Chiapas y Guatemala. Con un clima cálido y húmedo en todos los sitios, con precipitaciones de 2 000-4 000mm anuales y temperatura media anual superior a los 24°C. La vegetación original para todos los sitios era el bosque tropical lluvioso, alto a mediano en Tenosique y Tacotalpa, pero pre- dominantemente de tipo inundable a ribereño, con encinares deQuercus oleoidesen las partes altas en Huimanguillo (Secretaría de Desarrollo Social y Protección al Ambiente, 2006).

El sitio de lomeríos bajos (Huimanguillo), se incluye como posible área de conexión para la fauna terrestre de los remanentes boscosos, pero también para aves y fauna acuática por contener un sistema lagunar importante, como la Laguna de Rosario, ubicado cerca de otros humedales marino-costeros y lagunares del Estado de Tabasco y del vecino Estado de Veracruz, México. Las dos localidades seleccionadas en este sitio, fueron Central Fournier 1ª Sección (17°52’02” N - 93°55’13” W) yCentral Fournier 2ª Sección (17°53’03” N - 93°55’13” W). En Tenosique, en el territorio conectado con la Reserva El Petén, Guatemala y con la Selva Lacandona, Chiapas, México, que además se relaciona con la Reserva de Biósfera Pantanos de Centla por conducto del bosque ribereño distribuido a lo largo del Rio Usumacinta, se incluyeron las comunidades de Ignacio Allende (17°17’59” N - 91°13’08” W) y Santo Tomás (17°18’16” N - 91°21’15” W); mientras que en Tacotalpa, conectado con el CBM en su trayecto por las sierras de Chiapas, se incluyeron las comunidades de Zunú-Patastal (17°28’21” N - 92°48’50” W) y Villa Luz (17°26’29” N - 92°45’56” W).

Descripción de los sistemas silvopastoriles por zona:En Tabasco, cinco décadas de deforestación impulsada principalmente por la ganadería extensiva, que ocupa actualmente 70% del territorio, han dejado menos que 8% del bosque tropical original (Martínez, Villanueva & Casanova, 2013) y las iniciativas para repoblar con árboles el Estado se hacen urgentes si se pretende conservar y restaurar la biodiversidad local. Dos sistemas agroforestales de tipo silvopastoril fueron seleccionados para este estudio: los ADP y los AL (Nair, 1985). Se caracterizaron estos sistemas usando variables estructurales y ambientales medidas en parcelas temporales de 5m x 50m establecidas dentro de los sistemas seleccionados en cada sitio. En el caso de ADP, la parcela iniciaba en la posición de un árbol y se orientaba de Este a Oeste. En los AL se buscó ubicar la parcela centrada sobre la cerca o lindero que tuviese la mayor aproximación a la dirección Este-Oeste. Con esta medida se trató de disminuir sesgos y de estandarizar el método de establecimiento de parcelas de muestreo.

Las variables ambientales medidas fueron: temperatura (°C) y humedad relativa (%) (Barómetro-Termo higrómetro Steiner) y altitud (m; Altímetro Casio Forester FTS-100). Las variables estructurales se basaron considerando árboles ≥5cm de dap (diámetro medido a 1.30m de altura en el fuste) a partir de lo cual se calculó: densidad de individuos (ind./ha), área basal (m2/ha), promedio del diámetro de copa y altura media del fuste de los árboles por SP.

Diseño de muestreo de aves:Mediante el apoyo de las autoridades de cada comunidad y con el permiso de los propietarios, se visitaron las fincas en las que se ubicaron los puntos de conteo. En las comunidades se ubicaron cuatro fincas o parcelas (excepto en Villa Luz, Taco-talpa con sólo dos) que contuviesen al menos uno de los sistemas de manejo seleccionados, fuese ADP o de AL. En total se trabajaron 21 fincas. Durante 2011 se establecieron 140 puntos de conteo con radio fijo (25m), para el registro de la avifauna observada o escuchada dentro del perímetro (Bibby, Jones, & Mars- den, 1998). Un total de 73 puntos se establecieron en sistemas de ADP, con 27 distribuidos en Huimanguillo, 23 en Tenosique y 23 en Taco-talpa. Por otro lado, 67 puntos se ubicaron en sistemas de AL, con 26 en Huimanguillo, 17 en Tenosique y 24 en Tacotalpa, respectivamente. Todos los puntos fueron visitados una vez en la época seca (abril-junio) y otra en la lluviosa (julio-octubre). El^{cuadro 1}resume el muestreo realizado y las características ambientales de cada SP.

La observación y registro de aves fue diurna, entre las 06:00-09:30 horas. La distancia mínima entre los puntos fue de 150m, con observaciones durante diez minutos en cada punto, avanzando durante al menos cinco minutos a la siguiente posición. Las rutas se trazaron aleatoriamente, pero avanzando de manera que los puntos de conteo quedasen ubicados dentro de los límites de cada SP visitado en cada finca. En general, se alternaron los sistemas de ADP con los de AL. Con base en la detección directa o auditiva, realizadas por el mismo investigador, todos los individuos fueron registrados e identificados a nivel de especie con apoyo en guías de campo para aves de México y Centroamérica, así como para aves de Norteamérica (Howell & Webb, 1995; Peterson & Chalif, 2006; Van Perlo, 2006). Se siguió la nomenclatura propuesta por la American Ornithologists’ Union (1998). Además se determinaron las especies consideradas en riesgo e incluidas dentro de las diferentes categorías de protección contenidas en la NOM-059-SEMARNAT (Diario Oficial de la Federación, 2010).

Las especies se agruparon, siguiendo la adaptación que hace González-Valdivia et al. (2012b) con base en Robinson (2001) y Gillespie (2002), en los gremios de forrajeo: cazador acuático (CA), carroñero (Car), cazador que busca presas perforando la madera (Cro), cazador asociado a ganado vacuno (Gan), granívoro-frugívoro arbóreo (Gfa), granívoro-frugívoro terrestre (Gft), nectarívoro (N), omnívoro arbóreo (OA), omnívoro (OM), insectívoro con apariencia paseriforme sin percha para cazar del estrato arbustivo alto a medio (Pam), insectívoro con apariencia pase- riforme sin percha para cazar del estrato arbustivo bajo a herbáceo (Pbh), rapaz diurna (RD), rapaz nocturna (RN), insectívoro que caza en el suelo o en la hojarasca (S), insectívoro grande a mediano de apariencia tiraniforme que caza desde perchas bajo el dosel arbóreo (Tg), insectívoro pequeño de apariencia tiraniforme que caza desde perchas bajo el dosel arbóreo (Tp). La eficacia de la detección de especies con base en el esfuerzo de muestreo, fue evaluada mediante la determinación del porcentaje de especies registradas respecto del total esperado (completitud de inventario en %). Para esto se emplearon las curvas de rarefacción de Coleman y utilizando como valor esperado de especies al máximo valor de la serie obtenida para el índice Chao1, recomendado para estimaciones basadas en abundancia (Chao, Chazdon, Colwell, & Tsung-Jen, 2006). En los cálculos de todos estos índices fue utilizado EstimateS 8.0 (Colwell, 2008).

Mediante el análisis de correlación de Pearson, se determinaron las relaciones entre la riqueza de especies, los gremios de forra- jeo y el registro de individuos respecto a las variables estructurales y ambientales de los SP estudiados (Legendre, 2007). La diversidad de aves, en los sitios y en los SP anidados en ellos, fue medida a través de índices de diversidad de Shannon-Wiener, de dominancia de Simpson y de equidad de Pielou (Magurran, 1988; Moreno, 2001).

Utilizando los registros de la detección de especies por punto de conteo como un estima- dor de las abundancias, se comparó la composición comunitaria entre unidades a través de análisis de apareamiento de medias aritméticas no ponderadas (UPGMA), tomando el índice asimétrico de Bray-Curtis como medida de distancia (Zuur, Leno, & Smith, 2007). Los cálculos multivariados de clasificación fueron realizados mediante la aplicación PAST 2.13 (Hammer, Harper, & Ryan, 2001) y los de corre- lación mediante SPSS 10.0 (Morrison, 1999).

Las especies indicadoras fueron determi- nadas siguiendo el método IndVal propuesto por Dufrene & Legendre (1997), utilizando PcOrd 4.25 (McCune & Mefford, 1999). El IndVal determina la cualidad de una especie como indicadora de un ambiente particular basándose en dos criterios: la especificidad y la fidelidad. La especificidad se refiere a la fre- cuencia y la abundancia con que se presenta la especie en todos los ambientes (o condiciones ambientales) incluidos en el estudio. La fideli- dad se refiere a que tanto la especie se presenta en un ambiente o condición en particular, lo caracteriza por ser exclusiva del mismo, por lo tanto funciona como indicadora del mismo.

Resultados

Sistemas silvopastoriles:Las condiciones microclimáticas en los que se ubican los SP estudiados variaron entre sitios. La variable que más destacó por sus extremos fue la altitud, que en promedio fue más baja en Huimangui- llo, mientras que en Tacotalpa se registran las mayores altitudes promedio. En Tenosique, los SP se encontraron a una altura promedio cercana a las de Tacotalpa (^{Cuadro 1}). La temperatura entre sitios fluctuó hasta en 1.5°C, con variaciones entre estaciones. La humedad relativa varió tanto entre sitios como entre estaciones del año y en ambos casos, las diferencias entre los extremos se acercaron al 10%.

El arbolado en los ADP, muestra que Tacotalpa presentó una mayor densidad que Huimanguillo y Tenosique (^{Cuadro 1}). En Huimanguillo estuvo dominado porMiconia  argentea(Sw.) DC. (Melastomataceae, 19%),Eucalyptus sp. (Myrtaceae, 13% especie introducida),Attalea cohuneMart. (Arecaceae, 12%) yByrsonima crassifolia(L.) Kunth (Malpighiaceae, 12%). En Tacotalpa el arbolado estuvo representado porTabebuia rosea(Bertol) A.  DC.  (18%,  Bignoniaceae), Tabebuia donnell-smithii Rose (Bignoniaceae, 12%) yLysiloma sp. (Fabaceae, 12%) como especies frecuentes. En Tenosique, la especie más frecuente fueCedrela odorataL. (Meliaceae, 28%) seguida porGuazuma ulmifoliaLam. (Malvaceae, 16%).

En los AL, Tacotalpa supera en densidad arbórea a Tenosique y Huimanguillo, en este mismo orden (^{Cuadro 1}). En esta última zona, el arbolado tuvo como especies frecuentes aMiconia argentea(29%),Jatropha curcasL. (Euphorbiaceae, 14%) yCupania dentataDC. (Sapindaceae, 13%). En Tacotalpa la especie más frecuente fueGliricidia sepium(Jacq.) Kunth ex. Walp. (Fabaceae, 88%) en un arreglo que semeja un monocultivo arbóreo de esta especie, sujeto a podas frecuentes. La especie más próxima fueCedrela odorataque apenas superó el 3% en abundancia relativa. En Tenosique hubo dos especies co-dominantesGuazuma ulmifolia y Cupania dentataDC. (Sapindaceae), ambas con 17%.

El área basal del arbolado disperso en potreros de Huimanguillo promedió 12m2/ha, en Tacotalpa 4.2m²/ha, y en Tenosique 5.6m²/ ha. En los linderos, el arbolado resultó con mayores valores para el área basal y el más alto se observó en Huimanguillo (24.7m²/ha), seguido por Tenosique (23.2m²/ha), mientras Tacotalpa observó el menor promedio con 9m²/ha (^{Cuadro 1}). Tanto la copa media del árbol como la altura media del fuste obtuvieron mayores valores en los ADP que en los AL, independientemente del sitio de estudio donde se ubicaran (^{Cuadro 1}).

Diversidad de la avifauna asociada a los tres sitios prioritarios:Se registraron 2 084 individuos de 154 especies incluidas en 36 familias (Apéndice), que representan el 89% de las 172 especies esperadas en estos tipos de sistemas agropecuarios en Tabasco. Las comu- nidades de aves en todos los sitios fueron semejantes, con diferencias de siete especies entre la más rica (Huimanguillo) respecto a la menos rica (Tacotalpa). El esfuerzo de muestreo per- mitió una detección de al menos el 79% de completitud de inventario de las especies espe- radas en cada uno de los tres sitios (^{Cuadro 2}).

La diversidad por sitio mostró valores similares en el índice Shannon-Wiener (^{Cuadro 2}). Las especies de las comunidades estudia- das mostraron una distribución equitativa en sus abundancias, por lo que la dominancia de especies fue uniformemente baja (Simpson, D<0.06), mientras que la equidad tiende a ser alta (Pielou, J>0.76). No obstante, la composi- ción de las comunidades de aves cambió entre los sitios. El análisis de clasificación distingue tres grupos con las comunidades de aves de los sitios serranos en Tacotalpa y Tenosique más próximos entre sí (Similitud Bray-Curtis>0.45) y separados de la comunidad de aves de los sitios de lomeríos bajos estudiada en Huiman- guillo (Similitud Bray-Curtis<0.40;Fig. 1).

Análisis de la detección de aves en escala temporal por sitio prioritario:No se encontraron diferencias significativas en la detección de especies, ni entre sitios (ANOVA F₂=0.973, p=0.385) ni entre estaciones del año (ANOVA F₁=2.82, p=0.065), con la menor detección de especies por punto registrada en Tacotalpa durante la estación lluviosa. La cantidad de individuos registrados entre sitios y estaciones se modifica significativamente tanto entre sitios (ANOVA F₂=5.62, p=0.018) como entre estaciones (ANOVA F₁=10.91, p=0.001).

Cuando se evalúa el registro de la avifauna en los SP por estación y sitio, los resultados muestran que durante la época seca se registran hasta cinco especies por punto en todas las localidades. Durante la época lluviosa el mayor registro de especies por punto de conteo lo presentaron igualmente Tenosique y Huimanguillo con cuatro y en Tacotalpa solo se registraron dos (^{Cuadro 3}). Por otro lado, considerando la cantidad total de registros obtenidos en todo el periodo, se observa que en Huimanguillo y Tacotalpa se contabilizaron en promedio siete individuos por punto de conteo, similar al promedio en Tenosique con ocho individuos. El patrón observado es que en Tenosique se incrementa la detección en la estación lluviosa, mientras que en Tacotalpa disminuye, quedando Huimanguillo con resultados mixtos para este aspecto del monitoreo.

Relaciones entre avifauna y las características estructurales y ambientales:La densidad de árboles (ind/ha) mostró una correlación inversa con la cantidad de registros de individuos de aves detectados (Pearson, r=-0.24, p=0.005) y con la cantidad de especies (Pearson, r=-0.17, p=0.043). Ninguna otra variable estructural ni ambiental presentó rela- ciones significativas respecto a los individuos registrados o la cantidad de especies de aves.

La riqueza de especies de aves por sistema silvopastoril no tuvo relaciones significativas con ninguna variable ambiental ni estructural (p>0.05). No obstante, desde un análisis auto- ecológico, 22 especies de aves presentaron relaciones con la altitud, mientras que ocho se vincularon con la humedad en periodo lluvioso y otras siete especies de aves se relacionaron con el área basal. La temperatura y el diámetro medio de copa se relacionaron con nueve y tres especies respectivamente (^Apéndice).

De los 16 gremios forrajeros de aves identificados, seis mostraron relaciones signi- ficativas respecto a la altitud. Cinco de ellos, los cazadores acuáticos (CA), los cazadores que buscan presas perforando la madera (Cro), los granívoro-frugívoros terrestres (Gft), las rapaces diurnas (RD) y los insectívoros grandes a medianos de apariencia tiraniforme que cazan desde perchas bajo el dosel arbóreo (Tg) correlacionan negativamente con esa variable ambiental (Pearson, r=-0.18 a 0.29, p<0.047); mientras que el gremio de los insectívoros con apariencia paseriforme sin percha del estrato arbustivo bajo a herbáceo (Pbh) se relacio- nan positivamente con esta variable (Pearson, r=0.21, p<0.015).

La humedad relativa en la temporada de lluvias mostró una relación directa con tres gremios forrajeros, Gft (Pearson, r=0.19, p=0.028), Cro (r=0.18, p=0.031) y Tg (r=0.38, p<0.001). La avifauna del gremio Tg se relacionó directamente con el área basal (m2/ha) y con la temperatura en temporada lluviosa (r=0.32, p<0.001).

Se encontró que el 38% de los grupos funcionales (6 de 16) presentaron alguna correlación con la altitud, mientras que al analizar las especies individuales sólo el 15% de las aves (22 de 154) mostró correlación con esa misma variable. La agrupación funcional proporcionó mejores respuestas sobre la relación de los organismos respecto a las condiciones del ambiente en que se encuentran.

Especies indicadoras y protegidas por sitio:Diez especies pueden ser consideradas como características (indicadoras) y distintivas para los sitios que se analizaron en Tabasco (IndVal>0.7, p>0.05). Estas fueron:Patagioenas flavirostrisWagler (Columbidae),Dendrocygna autumnalisLinnaeus (Anatidae),Sturnella magnaLinnaeus (Icteridae) yTyrannus melancholicusCabanis (Tyrannidae) fueron propias de los lomeríos bajos de Hui- manguillo.Setophaga fuscaMuller (Parulidae) define los sitios de Tacotalpa, mientras,Contopus sordidulusSclater, Myiozetetes similis Spix (Tyrannidae), Piranga rubraLinnaeus (Cardinalidae), Setophaga ruticilla Linnaeus (Parulidae) ySaltator atriceps Lesson (Incertae sedis), caracterizaron a Tenosique así como a la avifauna de una parte de la Sierra de Tacotalpa.

Fueron registradas un total de 23 especies incluidas en la norma de protección de vida silvestre vigente en México (Diario Oficial de la Federación 2010). De ellas, 14 se registraron en los SP en Huimanguillo, 12 en Tacotalpa y ocho en Tenosique. Las especies identificadas en alguna categoría de protección en México fueron: a) amenazadas:Botaurus lentiginosusRackett (Ardeidae),Aramus guaraunaLinnaeus (Aramidae),Aratinga holochloraSclater,Pionus senilisSpix (Psittacidae),Pseudoscops clamator(Strigidae),Ramphastos sulfuratusLesson (Ramphastidae) yMyadestesunicolor Sclater (Turdidae); b) en peligro de extinción: Cairina moschata Linnaeus (Anatidae) Amazona farinosa Boddaert y Amazona oratrixRidgway (Psittacidae); y c) en la categoría de protección especial:Busarellus nigricollisLatham,Chondrohierax uncinatusTemminck,Ictinia plumbeaGmelin (Accipitridae),Falco femoralisTemminck (Falconidae),Patagioenas nigrirostris Sclater (Columbidae), Amazona albifronsSparrman (Psittacidae),Pteroglossus torquatusGmelin (Ramphastidae),Automolus ochrolaemus Tschudi (Furnariidae), Polioptila plumbeaGmelin (Polioptilidae),Catharus mexicanusBonaparte (Turdidae),Euphonia gouldi Sclater (Thraupidae), Icterus spurius Linnaeus y Psarocolius montezumaLesson (Icteridae). Por otra parte, un total de 24 especies enlistadas en el convenio CITES (PNUMA-CMCM, 2011) fueron registradas en los SP dentro del CBM en Tabasco (^Apéndice). De ellas, un total de 17 especies fueron registradas en los SP de Huimanguillo, mientras 12 especies se presentaron en Tacotalpa y en Tenosique, respectivamente. Entre las especies protegidas por la norma mexicana y aquellas enlistadas por el CITES, se suman en total 35 especies en peligro, que utilizan los SP en Tabasco, con 23 presentes en Huimanguillo, 19 en Tacotalpa y 16 en Tenosique, respectivamente (^Apéndice).

Diversidad por sistema silvopastoril:La riqueza de aves en los sistemas de ADP de Huimanguillo, Tacotalpa y Tenosique alcanzó las 70, 64 y 66 especies, respectivamente (84, 79 y 86% de las esperadas en cada caso) con registros, en el mismo orden para cada sitio, de 515, 378 y 369 individuos. Para el SP de AL se encontraron 62, 64 y 53 especies en Huimanguillo, Tacotalpa y Tenosique, respectivamente, detectando el 91, 75 y 93% de las especies esperadas con 346, 258 y 218 individuos.

La diversidad alcanza valores altos en todos los SP (Shannon-Wiener, H´≥3.20), valores bajos para la dominancia de especies (Simpson, D≤0.08), y altos para la equidad en la distribución de las poblaciones (Pielou, J≥0.77,^{Cuadro 2}).

El análisis de clasificación permitió distinguir tres grupos en función de los sitios estudiados. En Huimanguillo la similitud entre ambos SP se ubica en un 54% y en Tacotalpa llega al 56%. En Tenosique, ambos agroecosistemas se asemejan en cerca del 50%. No se encontraron especies indicadoras para ninguno de los SP incluidos en esta investigación.

Análisis de la detección de aves en escala temporal por sistema silvopastoril:Respecto a la observación de aves en cada SP se observó que en la estación seca los registros promedio de especies por punto de conteo fueron entre cuatro a cinco mientras en la lluviosa desciende entre dos y cuatro especies (^{Cuadro 3}). El número de individuos registrados por punto de conteo durante la época seca promedió entre siete y 10. El mismo dato en la estación lluviosa obtuvo un registro medio de cinco a 11 por punto.

Especies indicadoras y protegidas por sistema silvopastoril:Se encontraron especies protegidas en todos los SP establecidos en los distintos sitios. En los sistemas de ADP se tiene un registro de 11, 17 y 18 especies listadas en la NOM-059-Semarnat y por el CITES para Tenosique, Tacotalpa y Huimanguillo respectivamente (^Apéndice). Por otro lado, los sistemas de AL albergaron nueve especies en Tenosique, 12 en Tacotalpa y 15 especies protegidas en Huimanguillo (^{Cuadro 3}).

Discusión

Las correlaciones entre la riqueza de especies con las características ambientales y estructurales en los SP incluidos en el estudio se presentan más claramente cuando se analizan con respecto a los gremios de forrajeo, siendo la altitud y humedad relativa, tanto en la estación seca como en la lluviosa, las que tuvieron mayor influencia, siendo similar a lo encontrado por Chan-Dzul (2010) y González- Valdivia et al. (2012b).

La riqueza total de aves registradas en los SP visitados representa cerca del 32% de la avifauna total reportada por Chablé-Santos et al. (2005) y es mayor del 50% al registro de especies reportado en diferentes SP de este estado (Van der Wal, Peña, Arriaga, & Hernández, 2012). El registro de aves en ADP y en AL, tanto en riqueza de especies como en el número de individuos en los SP en Tabasco coinciden con lo reportado por Cárdenas, Har- vey, Ibrahim, & Finegan (2003) y por Cerezo, Chandler, & Dowell (2009) en Centroamérica, señalando que las aves observadas en ambientes silvopastoriles prefieren hábitats abiertos. Estrada, Estrada, & Meritts (1997) y Estrada, Cammarano, & Estrada (2000) también reportan resultados similares de riqueza de especies de aves en cercas vivas.

Los SP estudiados presentan especies arbóreas dispersas, sucesionalmente tempranas o intermedias, con porte bajo, poco ramificadas y que no producen frutos carnosos. Por estas características, no resultan atractivos para especies que demandan una dieta frugívora, por ejemplo los crácidos grandes (Brooks & Fuller, 2006), lo cual puede explicar la ausencia de aves representativas de interior de bosque en este estudio, siendo esto un inconveniente a solucionar en estos ambientes agropecuarios. A partir de estos resultados, es importante sugerir que los SP dentro del CBM en Tabasco deben establecerse en común acuerdo con los propietarios, para que a la vez que les proporcionen productos maderables y servicios, les permitan también cumplir funciones ecológicas. En Huimanguillo, un ejemplo de valor ecológico de una especie arbórea para una especie de ave en peligro de extinción, es el caso de la palmaAttalea cohune, la cual favorece el anidamiento deAmazona  oratrix(Psittacidae), en los potreros.

Muchas especies de árboles nativos multiusos han sido documentadas para Tabasco (Ochoa-Gaona, Pérez, & Jiménez, 2008) y (Ochoa-Gaona et al., 2012). Su inclusión dentro de los sistemas silvopastoriles puede influir en un incremento de su calidad como hábitats y atraer una avifauna más diversa. Esto lograría un efecto de diversificación de nichos, generación de refugios o de espacios de reproducción, similar al efecto en la avifauna debido al incremento en complejidad estructural y la modificación de la composición arbórea durante la sucesión acontecida en el descanso agrícola (Shankar, Rawat, & Johnsingh,1998).

La riqueza de aves resultó similar a los valores reportados por Arriaga-Weiss et al. (2008) y González-Valdivia et al. (2012b) en Tabasco y Estrada et al. (2000) en Veracruz. Esto nos permite validar que un estudio con un número menor de puntos (>20 por sitio) como se hizo en este estudio, muestra resultados similares, lo cual es interesante en la planificación de estudios y monitoreo futuros de la avifauna en los corredores ecológicos en el sureste mexicano.

El índice de Shannon-Wiener, medido dentro de cada SP y en función de los sitios resultó muy alta (H´>2.1y H´>3.3; Ramírez-González, 2006), siendo mayores a los reportados por Cárdenas et al. (2003) en la provincia de Guanacaste, Costa Rica. La equidad para cada SP indica una tendencia al equilibrio entre las poblaciones de aves que cohabitan en cada uno de estos ambientes, lo que implica que las comunidades de aves en los SP de Tabasco podrían tener una adaptación a estos entornos, los cuales funcionan como hábitats que permiten su supervivencia. Esta situación resulta similar a la reportada para ambos tipos de SP por González-Valdivia et al. (2012b), y mayo- res a los reportados por Cárdenas et al. (2003) y Van der Wal et al. (2012).

La información generada debe ser considerada con mucho cuidado para evitar generalizaciones sesgadas ya que el valor de la diversidad por sí solo no es un parámetro para decidir la calidad de los hábitats estudiados y debe asociarse con otros, por ejemplo, la composición de las especies y la tipología de las mismas (Cerezo et al., 2009), siguiendo distintos criterios (especialización, grupo funcional, estado de vulnerabilidad o de riesgo, entre otros). En este sentido, la composición de las especies, coincidiendo con Cárdenas et al. (2003), Arriaga-Weiss et al. (2008) y Van der Wal et al. (2012), incluye principalmente a especies generalistas. Esta tendencia se ha encontrado dominantemente en Mesoamérica y ha sido detectada en estudios realizados sobre distintos SP (Harvey & Haber 1999; Harvey et al., 2004; Harvey et al., 2005; Harvey et al., 2006; Harvey & Villalobos, 2007; Cerezo et al., 2009). Por lo que es necesario diseñar estrategias que incluyan hábitats para especies del interior del bosque o más especializadas.

Cada SP en los sitios de estudio en Tabasco contiene una proporción de especies de aves diferente, que representó el efecto aditivo de las diferencias de ubicación geográfica (especialmente altitud) y del manejo que cada propietario hace de su finca. Así la mayoría de especies identificadas en Tenosique y Tacotalpa prefieren los bosques húmedos serranos, mientras que las identificadas en Huimanguillo se asocian a los bosques de zonas bajas inundables o humedales (Chablé-Santos et al., 2005). La distribución geográfica de los SP influye en la semejanza entre la diversidad y composición de especies de aves, con similitudes mayores entre las comunidades ubicadas en sistemas más próximos entre sí (Gillespie, 2002). Como mencionan Harvey et al. (2004, 2005, 2006), el cambio en las comunidades de aves también es expresión del disturbio, una respuesta al cambio en estructura y composición de la vegetación forestal ocasionado por el manejo silvopastoril en las floras locales, a lo largo del gradiente fisiográfico (Phillips, Hall, Gentry, Sawyer, & Vázquez, 1994).

No obstante que el componente arbóreo en los SP permite la presencia de una tercera parte de la avifauna de Tabasco, las diferencias en la composición arbórea resultantes del manejo, parecen influir, a su vez, en la composición de la avifauna facilitando o inhibiendo la presencia de unas u otras especies o grupos funcionales. (Guevara & Laborde 1993; Gillespie & Walter 2001; Harvey & González-Villalobos, 2007).

La amplitud del área de estudio, permite el registro de una proporción importante de la avifauna en el Tabasco. No obstante, en todos los casos se debe considerar que la heterogeneidad de la matriz agropecuaria actual, por si sola, no permite sostener a las restantes especies identificadas en el estado (aproximadamente 300). Es imprescindible la permanencia de áreas boscosas nativas dentro de los paisajes tabasqueños como única manera de sostener adecuadamente la diversidad de este grupo, en particular de los especialistas de interior de bosque (Daily, Ehrlich, & Azofeifa, 2001; Cerezo et al., 2009; González-Valdivia et al., 2012b). Es importante la comparación de estos resultados con sus respectivos referentes ecológicos (bosques originales).

A pesar de que la densidad de árboles reportada por hectárea es alta, las especies dominantes (Cedrela odorata, Gliricidia sepium, Lysiloma spp., Miconia argentea) no resultan atractivas para las aves especialistas de bosque, como los nectarívoros y frugívoros (Cárdenas et al. 2003), siendo estos SP catalogados como de baja calidad para la provisión de alimentos a las aves (Maridinou, Finegan, Jiménez, Delgado, & Casanoves, 2013). En Tabasco, amplias superficies del territorio presentan muy baja calidad ecológica, ya que en el mejor de los casos estan cubiertas por potreros con árboles dispersos o en los linderos, con poca diversidad y pertenecientes a especies secundarias, por lo cual no están funcionan- do de la mejor manera como conexión entre parches de bosques remanentes en el territorio a nivel estatal o regional, limitando sus probabilidades de mantener un estado de conservación aceptable. Esta situación debe cambiarse mediante el enriquecimiento en la flora de los sistemas agropecuarios, de común acuerdo con los propietarios de parcelas y ranchos, que ayude a mitigar el impacto de la deforestación, considerado el principal problema en la región sureste de México (Ochoa-Gaona & González- Espinosa 2000; Manjarrez-Muñoz et al., 2007) y que afecta, además, otras áreas incluidas en el CBM en los estados de la región (Díaz, Jean-Fracois, & Velázquez-Montes, 2008). Es por ello que no se detectan especies características, y la mayor parte de las aves son generalistas o especializadas a los hábitat abiertos (Arriaga-Weiss et al., 2008; Van der Wal et al., 2012). Los grupos de especies que poseen mayor especialización al hábitat del interior del bosque lluvioso resultan los más afectados por los cambios del uso del suelo (Daily et al., 2001). En particular, lo anterior es debido a la intensa trasformación de los ecosistemas forestales a pastizales para la ganadería extensiva (Toledo, Batis, Becerra, Martínez, & Ramos, 1995). La mayoría de las especies mencionadas en este trabajo han sido previamente documentadas en otros SP de la región mesoamericana (Cárdenas et al. 2003; Harvey et al. 2004; Cerezo et al., 2009; Van der Wal et al., 2012) y en su conjunto pueden considerarse como especies frecuentes, adaptadas a hábitats modificados por influencia humana o natural. Sin embargo, la presencia de especies en algún estado de conservación de acuerdo con la normatividad vigente (Diario Oficial de la Federación, 2010) o en la lista de especies CITES (PNUMA- CMCM, 2011), es un hecho importante, pues significa que los SP aún les sirven de cobertura. Por tanto, aún es posible recuperar, al menos parcialmente, la calidad ecológica de extensas superficies de hábitats degradados por la ganadería y agricultura en Tabasco en particular y en las áreas de corredor biológico, si se diversifica el número de especies arbóreas y se mejora su composición.

Considerando que los SP estan permitiendo que una parte de las especies de avifauna permanezca y se disperse a través del paisaje, se puede afirmar que mejorando la diversidad y composición de especies arborea los SP, pueden servir para mejorar la conectividad entre los remanentes forestales del territorio (Ferguson, Vandermeer, Morales, & Daniel, 2003; Ferguson & Griffith, 2004). Este manejo con- siste en diseños en una perspectiva ecológica, con enriquecimiento de diversidad, utilizando especies arbóreas nativas y que provean de bienes y servicios al hombre, pero que a la vez puedan transformarse en hábitats aptos como corredores biológicos para las especies más exigentes o sensibles de la avifauna en Tabasco. Lo anterior incrementaría la capacidad de conservar los recursos avifaunísticos en las áreas prioritarias del CBM en Tabasco y en las regiones aledañas como son Veracruz, Chiapas, Campeche en México y El Petén en Guatemala. En ese sentido, se deben trabajar en la mejora de las prácticas agroforestales en el Estado de Tabasco con el objetivo de incrementar su calidad ecológica como hábitats para la avifauna local. Para esto resulta recomendable la consideración y aplicación apropiada de los conocimientos generados tanto por investigaciones realizadas en el territorio como el conocimiento tradicional de los campesinos y ganaderos.

Agradecimientos

A FOMIX CONACYT-Tabasco por su apoyo mediante el proyecto “Aplicación del conocimiento agroforestal a la estrategia de implementación del Corredor Biológico Mesoamericano en Tabasco”, TAB-2007-C09-74820. A ECOSUR por su apoyo en infraestructura. A UCATSE por autorizar laboralmente la permanencia del primer autor en México. A los ejidatarios de Huimanguillo, Tenosique y Tacotalpa que dieron acceso a sus parcelas. A los revisores anónimos que ayudaron a mejorar este documento.

Referencias

Referencias bibliográficas

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