Introducción

La información disponible sobre las poblaciones de elasmo-branquios demuestra la interconectividad en un patrón de distri-bución estacional particular, entre islas como Darwin/Wolf o la Isla del Coco y montes submarinos en el Pacífico Oriental (Hearn et al., 2017; Bessudo et al., 2011). Esto favorece que se puedan predecir las migraciones en elasmobranquios, quizá influencia-das por la temperatura y salinidad en la columna de agua, desde zonas de alta productividad primaria, lejanas a la costa (Quiroz y Muller., 2014), como a través de la Fosa Centroamericana –que es una franja paralela a la costa que se extiende desde Panamá hasta Guatemala (Araúz et al., 2006) –, hacia zonas con termoclina de afloramiento, como el Domo Térmico, o en frente de la zona cos-tera de Bahía Santa Elena (BSE) en Costa Rica, incluso hasta el Archipiélago de Revillagigedo, en México.

El vacío de información científica y de conservación marino-costera en BSE, en el Pacífico norte de Costa Rica, en el Área de Conservación Guanacaste (ACG), es una de las principales pre-ocupaciones de los investigadores debido a su importancia eco-lógica para la provisión de recursos naturales y servicios ecosis-témicos. Asimismo, la ausencia de un enfoque ecosistémico que promueva la resiliencia en las poblaciones, o de procesos ecoló-gicos mediante acciones de conservación para el logro de metas de manejo establecidas, resulta una carencia significativa para el sistema administrativo (Arias et al., 2008), por lo que el objetivo de este estudio fue caracterizar los factores biológicos de las poblacio-nes de elasmobranquios más comunes, para así establecer acciones de manejo y conservación de la especie.

Materiales y métodos

Se determinaron 3 estaciones en BSE en el Pacífico norte de Costa Rica: la estación 1 fue ubicada en la boca de BSE, en el límite con mar abierto (N10.931598, O-85.800646), por ser un ambiente de alto intercambio debido a las corrientes salientes y entrantes. La estación 2 se ubicó en su área interna (N10.926281, O-85.817560), por ser el lugar previamente identificado por los lugareños como un sitio donde se observan los elasmobranquios, ambas de fondo arenoso con rocas dispersas, las cuales fueron muestreadas una vez al mes desde setiembre de 2015 a agosto de 2016. Se utilizó equipo SCUBA mediante la metodología de Bohnsack y Bannerot (1986), se definió un cilindro imaginario de 6 m de radio y durante 90 minutos se registraron por estimación visual las especies dentro del mismo, posteriormente se hizo un recorrido de 50 metros pa-ralelo a la costa. Además, como señuelo se dispuso carnada com-puesta de restos de pescado congelado, dentro de un recipiente para pintura de un galón, cerrado y con 15 orificios pequeños en la tapa. Se utilizó la clave de tiburones de Compagno (2001). La estación 3 fue ubicada en el canal estrecho de Estero Grande (EG) (N10.913632, O-85.785440) y se utilizó el arte de pesca con tras-mallo de luz de malla de 10.16 cm, el cual tuvo 1 hora y 30 minutos de inmersión, fue revisado cada 15 minutos, de marea alta a baja, para evitar el contacto directo con conchas, turba, piedra o fango y visualmente se estimó la talla en ancho del disco (AD) para rayas y largo total en tiburones (LT), su sexo y estado de madurez re-productivo según el grado de calcificación del Clasper en machos o distención de la piel con trauma sanguinolento en las aletas pél-vicas en hembras. También, se muestreó en los puestos de recibo de pescado de Cuajiniquil para determinar la estructura de tallas de captura. Consecuentemente, los datos fueron diferenciados se-gún la técnica de muestreo, entre organismos por metro cuadrado para transectos visuales y organismos por hora con trasmallo, y se determinaron los índices de diversidad, abundancia relativa y dis-tribución. Luego fueron sumados y divididos entre dos para el cál-culo de abundancia relativa. Para la toma de medidas biométricas, se estimó la longitud total del cuerpo en tiburones, y en rayas del ancho del disco (AD), en relación proporcional con la altura del buzo observador. El estado de madurez sexual en machos se di-ferenció según el desarrollo ontogenético externo del Clasper: en juveniles son órganos sexuales delgados, pálidos y blandos, pero en adultos son largos y calcificados, capaces de rotar; en hembras juveniles se diferenció su tamaño según la escala L50, en gestación avanzada por la forma abultada del abdomen y post grávidas con tracto urogenital con trauma sanguinolento, además, las hembras de tiburón maduras por la presencia de cicatriz de cópula. La pi-rámide poblacional se confeccionó con histogramas de frecuen-cia, agrupando los datos en intervalos acordes con la amplitud de tallas (Branstetter, 1987). Para la toma de datos para factores ambientales se registró la temperatura entre diez y doce metros de profundidad, mediante computadores de buceo; la salinidad se midió con un refractómetro y la transparencia del agua con dis-co Secchi, en complemento, el Instituto Meteorológico Nacional donó los datos de precipitación. Adicionalmente, se desarrollaron dos talleres en el Restaurante El Arrecife donde se aplicó el índice de gobernanza mundial, adaptado de la Ley de Pesca y Acuicultura #8436, esto con el fin de identificar la percepción social referente a los factores del desarrollo sostenible en los ámbitos ambiental, económico, social e institucional. En tierra se encuestó a 120 per-sonas de la localidad de Cuajiniquil, con lo que se generó un índice de percepción positiva, y en BSE se trabajó en un índice de gober-nanza con la tripulación de los botes de la zona. Para ello fueron evaluados 5 puntos y se asignó un valor de 1 para presencia o cero para ausencia, donde el mayor puntaje de 5 fue asociado a 100%. En cuanto al punto 1, se asumió una valoración de paz y seguridad de los tripulantes, al permitir que se les aproxime para constatar su actividad económica (artículos 8,32). Debido a que al irrespetar los derechos de terceros o ante la explotación excesiva con efectos dañinos sobre el entorno y el ecosistema evitan la aproximación. El punto 2 abordó el estado de derecho (artículos 41, 44) de la acti-vidad que realizan, para constatar que sea una actividad permitida en BSE con Licencia de Pesca. El punto 3 analizó la participación de la sociedad civil en la actividad (artículo 7), para confirmar que es una embarcación de bandera nacional. El punto 4 fue acerca del desarrollo sostenible (artículo 38), para evaluar la sostenibilidad de la actividad en el tiempo, con artes de pesca reglamentarios. El punto 5, sobre desarrollo humano (artículo 23,25) permitió corro-borar que los tripulantes dispongan de equipo de trabajo apropia-do y en buen estado.

Resultados

Entre los datos obtenidos, en general (Fig. 1), se presentó una tendencia de igualdad entre BSE y EG (Fig. 2), donde el índice de diversidad de Shannon-Wiener resultó bajo, al ser menor a 0,4, el índice de Simpson indicó una alta distribución del espacio físico al ser menor a 1,7 y el índice de equitatividad indicó poca probabili-dad de encontrar una especie dominante al ser menor a 0,5.

En la abundancia porcentual anual, los adultos de la especie U. nana representaron el 63% y los juveniles de las especies A. narina-ri, S. lewini, G. cirratum, M. munkiana, R. steindachneri y D. longaagrupan en su mayoría un 30%, dejando solo 5% de adultos de las especies M. henlei y N. entremedor (Fig. 3).

Los datos reflejan que, a partir de L50, los tiburones se carac-terizan por ser juveniles y en las rayas dominan los adultos (Fig. 5), además los machos de Myliobatiformes no acompañan a las hembras entre los meses de junio a agosto, P > 0,05, utilizando la prueba de Chi2 (Figura 6).

En mayo, una hembra de U. halleri y otra de U. nanapresenta-ron óvulos fertilizados sin ningún desarrollo embrionario (Fig. 8). Esto, junto con las observaciones visuales de trauma sanguinolen-to en el tracto reproductivo de las hembras capturadas a lo largo del periodo de muestreo, evidenció que entre los meses de junio y agosto las hembras están gestando y los machos se ausentan (Fig. 6). Asimismo, los picos de desove se concentran antes de diciem-bre (Fig. 9) para las especies A. narinari y U. halleri y U. nana, sin embargo, esta últimapresentó dos picos reproductivos: uno en abril y otro en septiembre.

Se puede observar que las variables ambientales presentaban los valores más bajos entre diciembre y abril (Fig. 12), lo que se relaciona con el mismo estadio reproductivo para las especies pre-sentes (Figs. 6, 8, 15 y 16).

Los datos reflejan que los cambios en la temperatura se correlacionan con los cambios del índice de diversidad de Simpson, y presentan una mayor distribución espacial al descender la tempe-ratura del mar (Fig. 10).

De la abundancia porcentual se presenta una diferencia P > 0,05 entre octubre y diciembre (Fig. 4), donde predominan las ra-yas adultas (89,6 %) sobre las rayas juveniles (10,3 %). En el caso de los tiburones, esta diferencia se evidenció en el predominio de los tiburones juveniles (63,8 %) sobre los adultos (36,1 %) de enero a marzo (Figs. 4 y 14).

De un individuo adulto de M. henlei se obtuvo el contenido es-tomacal y se determinó que en su dieta destacan los calamares Loliginidae y en menor proporción el crustáceo Squilla sp, presas que viven fuera de BSE, a profundidad (Gómez et al. 2003) (Fig. 15).

El índice de percepción positiva ilustró cómo la mayor parte de la sociedad percibe como iguales los valores ambientales a los económicos, porque a nivel institucional no se da acceso a los va-lores ambientales intangibles que son objeto de protección por ser patrimonio natural del Estado (Fig. 18). En consecuencia, se da una percepción pobre de la presencia institucional en BSE.

Discusión

Con base en los datos obtenidos sobre la curva de acumulación de especies, la misma sugiere que el esfuerzo de muestreo fue satis-factorio, pero la fluctuación del índice de Simpson deja en eviden-cia que las poblaciones de elasmobranquios presentan un grado significativo de organización espacial y temporal relacionados con la variabilidad en la temperatura. Los meses de mayor temperatura (Chao et al., 1985) se asocian con picos en el número de especies y, en un contexto de altas temperaturas oceánicas, se presentan menores índices de diversidad, abundancia porcentual y distri-bución de sexos. Asimismo, las especies están homogéneamente distribuidas. Esta tendencia fue descrita por Ortiz (2011): la com-posición de especies guarda cierta estabilidad a lo largo del año, probablemente porque existe un remplazo estacional equitativo de especies (Castillo-Rivera et al., 2003). Por lo tanto, en el mes de septiembre, durante la época lluviosa, se evidenció un grupo de especies oceánicas del cual destacan A. narinari, R. steindachneriy M. munkiana, diferente al grupo de especies presentes durante la época seca con vientos alisios, del cual destacan N. entremedor, M. henlei y S. lewini. Otras especies se distribuyeron a lo largo de todo periodo de estudio, del cual destacan G. cirratum, U. halleri, U. nana y D. longa.

El índice de diversidad de Shannon-Wiener fue constante todo el tiempo, como lo reportaron Araya (1988), en Quepos, León (1973) y Bartels et al. (1983) en el Golfo de Nicoya. Según Marga-lef (1974), el rango medio en las poblaciones de peces es entre 1 y 3.5, por esto el índice de diversidad de Shannon-Wiener se ubicó con valores bajos de 0.46 en BSE y 0.30 en EG, asociados a comu-nidades no maduras y muy perturbadas, según Odum (1972). Este hecho se confirma al comparar el dato con el 3.11 registrado en el Golfo de Papagayo por Araúz (2009) o con el de 1.69 en Golfo Dulce, por López et al. (2009); o también el de 0.7, en México, por Torres (2008).

El índice de equitatividad mostró que los valores promedio ob-tenidos en BSE (0.50) y EG (0.45) son interpretados como inter-medios, al contextualizarlos con el índice que se obtuvo de Torres (2008), en México, de 0.29; o Lópezet al. (2009), de 0.62, en Golfo Dulce; o incluso el de Araúz (2009) de 0.73 en el Golfo de Papa-gayo. El índice de distribución de Simpson se contextualizó como bajo, con promedios en BSE 1.72 y EG 1.65, que al contextualizar-los con el índice que se obtuvo de Torres (2008) de 1.39, en Méxi-co; o López et al (2009), de 4.79 en Golfo Dulce; o incluso de Araúz (2009), de 5.08, sugieren cierta estabilidad y homogeneidad de la comunidad de elasmobranquios en el área de estudio. La abundancia relativa se contextualizó como baja, con un total de 10 especies de 7 familias (destacan U. nana y U. halleri), en re-lación con 11 especies de 5 familias en México, o 15 especies y 10 familias en el Golfo Dulce (donde destaca S. lewini), e incluso de 11 especies de 8 familias en el Golfo de Papagayo (donde destaca D. longa) (Araúz, 2009) (López et al., 2009) (Torres, 2008).

La abundancia relativa mensual estuvo sujeta a las migraciones cícli-cas (Hearn, 2013) de tres grupos funcionales de elasmobranquios, los cuales se han considerado así por compartir características biológicas y un rango de distribución geográfica que varía entre el Pacifico Oriental Este (Bessudo et al., 2011) durante el periodo de vientos alisios, y el noreste del Pacífico mexicano durante el periodo de lluvias.

En el primer grupo se ubican R. steindachneri y M. munkiana, que tienen poblaciones residentes en el noreste del Pacífico mexi-cano (Salomón-Aguilar, 2015) durante el periodo de lluvias. Y en el segundo grupo se ubican S. lewini que tienen poblaciones resi-dentes en el Pacifico Oriental Este y M. henlei, cuya migración se estima a lo largo de la costa centroamericana durante el periodo de los vientos alisios. En el tercer grupo se ubican U. nana, U. halleri, A. narinari, D. longa y G. cirratum, que son especies residentes o de poco desplazamiento, incluyendo N. entremedor, que realiza migraciones altitudinales.

En relación con la distribución y alimentación en la cadena trófica, los elasmobranquios encontrados en BSE son mayormente depredadores de organismos con dietas basadas en fitoplancton, incluso detritos, por lo que su distribución dentro de BSE está po-siblemente relacionada con el acarreo de sedimento presente en EG, hecho descrito por Castillo-Rivera et al., (2003). Por lo tanto, si el acarreo de sedimentos es bajo, se reduce la fuente alimenticia y se asocia a un número bajo de posibles presas, por ende se van a presentar pocos elasmobranquios. Las diferentes características biológicas y rangos de distribución geográfica entre las especies registradas reflejan amplias preferencias nutricionales y de hetero-geneidad de ambientes (Espinoza, 2007) o nichos de alimentación (Gómez et al., 2003) disponibles fuera de BSE.

Todas las variables ambientales son estadísticamente diferentes entre ellas: P > 0,05; por lo tanto, son independientes. Sin embargo, se presenta un patrón de comportamiento generalizado donde su valor más bajo entre diciembre de 2015 y abril de 2016, resultado del incremento en los vientos alisios que provocan que el agua su-perficial del mar se desplace mar adentro (Fiedler, 2002; Amador et al., 2006). Esto favorece el fenómeno de afloramiento de aguas profundas impulsadas por la contra corriente ecuatorial del norte frente a la costa pacífica norte de Costa Rica. Por el contrario, la reducción en la intensidad de los frentes fríos facilita la precipita-ción en la zona, lo que contribuye al incremento de la visibilidad por la presencia de un mayor volumen de agua salobre en la parte superficial del mar.

Considerando los aspectos biométricos y biología reproducti-va, la proporción y segregación de sexos, los machos en Myliobati-formes logran una abundancia porcentual máxima durante el pe-riodo de apareamiento entre diciembre de 2015 y febrero de 2016 y desaparecen entre junio y agosto de 2016. Esto indica el final del periodo reproductivo y el inicio del periodo de desove sincroniza-do, que se hace evidente con la presencia de neonatos de R. stein-dachneri en septiembre, finalizando con las hembras post grávidas de U. halleri y U. nanaa finales diciembre, las cuales presentaron óvulos fertilizados sin ningún desarrollo embrionario presente en mayo. Aunado a esto, U. nana presentó dos picos reproductivos: uno en abril y otro en septiembre. Esta situación es consistente con el reporte hecho por Salomón-Aguilar (2015) y Notarbarto-lo-di-Sciarai (1988) en el noreste del pacífico mexicano. En esa región, la familia Mobulidae presenta los machos en marzo, en los meses calientes y solo hembras en invierno. Incluso Tagliafico et al. (2007) indican que, en el Archipiélago de Los Frailes, en Ve-nezuela, A. narinari no presenta machos maduros en octubre y ninguna hembra está en gestación en noviembre.

En relación con las pirámides poblacionales de U. halleri (Ba-bel, 1967; Valadez-González et al., 2001) y U. nana (Robertson et al., 2009), especies emparentadas (Urotrygonidae) comparten tiempos de reproducción y crecimiento similares, posiblemente en respuesta a factores físicos y ambientales locales (Colonello, 2009). Ambas presentaron una reducción en la distribución de tallas des-pués de los 30 cm (AD), equivalente a 12 años de vida, (Hale y Lowe, 2008), así que, mediante aproximación de datos indirectos, se asocia la tasa de crecimiento entre especies emparentadas con la reducción poblacional después de 30 AD con los fenómenos de la Niña ocurridos antes del año 2004 y sus bajas temperaturas.

Los factores del desarrollo sostenible emulan un patrón de cre-cimiento económico que falla por la poca influencia institucio-nal, porque se transgrede el límite para la extracción de recurso (Meadows et al., 1972). Esto perpetua el estado de pobreza, he-cho evidenciado en la actividad de pesca con trasmallo de fondo, caracterizada por un bajo rendimiento económico presentado en el índice de gobernanza por la falta de cumplimiento en los pun-tos de equipo apropiado y arte reglamentario, el cual incide en la captura de juveniles de S. lewiniy repercute negativamente en el ingreso económico, mismo que no se beneficia de los bienes natu-rales intangibles presentes en BSE que son patrimonio del Estado.

Es probable que las especies raras y crípticas no llegaron a ser identificadas en su totalidad en los resultados de este estudio, sin embargo, la diversidad y abundancia de los elasmobranquios se ubicaron con un valor bajo, asociado a un contexto de cambio cli-mático del fenómeno del Niño que altera el patrón de comporta-miento de los vientos alisios que regulan las lluvias, vinculadas al acarreo de sedimentos que intensifican la cadena trófica y asocia-das al aumento de individuos juveniles. Es de esperar que en un contexto de menores temperaturas se encuentren variaciones im-portantes en los resultados. La distribución para las especies no re-sidentes en BSE se caracterizó, en los meses de precipitaciones, por la presencia de especies Myliobatiformes como M. munkiana y R. steindachneri. Consecuentemente, ante el incremento de los vien-tos alisios ocurre una sustitución de especies, donde destacan los tiburones S. lewiniy M. henlei. Considerando los aspectos biomé-tricos y biología reproductiva, el periodo de desove inicia en sep-tiembre y finaliza progresivamente en diciembre para los Mylio-batiformes, con la salvedad de que U. nana registra un segundo periodo de desove en julio. Sin embargo, la captura de juveniles de S. lewini con trasmallo de fondo junto al contenido estomacal de M. henlei con presas que viven fuera de BSE a profundidad, aunado a la presencia dominante de rayas hembras, implica una segregación de sexos ligada a otra zona geográfica fuera de BSE para la residencia de los machos de elasmobranquios en general, por esto resulta importante gestionar estudios de marcaje y recap-tura para establecer los movimientos de los elasmobranquios y que estos sustenten la gestión a nivel local o regional.

Conclusión

BSE se caracterizó con una diversidad y abundancia bajas, don-de el arribo de R. steindachneri, M. munkiana ocurre en los meses lluviosos, con el periodo de desove principal para Myliobatiformes antes de diciembre, y con picos en los índices de diversidad con poca distribución espacial, aunque U. nana presentó un segundo periodo reproductivo en mayo y con desove en julio. Posterior-mente, la llegada de los vientos alisios estableció un remplazo esta-cional de especies, entre las que destacan N. entremedor,M. henleiy S. lewini. En general la biometría indica dominancia de tallas adultas reproductivas en rayas y juveniles en tiburones, con inci-dencia en la pesca con trasmallo de fondo, en contraste con poca influencia institucional que permitió transgredir el límite para la extracción de recurso pesquero y una percepción de los factores de desarrollo sostenible con mucho espacio para mejorar el ingreso económico, enfocado en los bienes naturales intangibles presentes en BSE.

Agradecimientos

Agradezco a mi madre, Teresita Murillo García, a Jorge Cam-pos y a Ricardo Gutiérrez por enseñarme que para alcanzar los ob-jetivos se debe descubrir que las noches son largas y las mañanas provechosas; que el buen biólogo no es el que tiene todas las respuestas, sino el que sabe dónde buscarlas. También a Manuel Alán por facilitar el espacio físico en el Restaurante Arrecife para los talleres informativos con los pescadores artesanales, sin los cuales no hubiera sido posible realizar esta investigación; especialmente a Aníbal Lara, capitán en el bote Tiburón, y a Oscar Rosales, capitán del bote Skimmer de la compañía Salve Terra, por toda la logística que realizaron. Finalmente, a Oliver y Francisca Blömeke, propie-tarios de la tienda de buceo Deep Blue Diving, por el apoyo incon-dicional junto con el equipo de buceo, así como a Roger Blanco, coordinador de investigación y a Fredy Salazar encargado de la parte marina del ACG.

Referencias bibliográficas

Fechas de Publicación

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