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doi:10.18845/tm.v36i2.5997

Resumen

Entre los factores bióticos con habilidad para degradar la madera se encuentran los hongos xilófagos. Estos organismos se clasifican según las preferencias de sustrato de crecimiento y sus patrones de descomposición de la madera; sobresaliendo aquellos causantes de las podredumbres blanca y parda o marrón. La principal diferencia entre ellos reside en su mecanismo de degradación, pues la podredumbre blanca se basa en la hidrólisis enzimática; mientras que la podredumbre marrón realiza una modificación de la lignina mediante la química de Fenton y especies reactivas de oxígeno, para llevar a cabo una posterior hidrólisis enzimática. Tanto la pudrición blanca como la parda poseen valiosas aplicaciones biotecnológicas en cuanto a biorremediación. Entre ellas sobresalen el manejo de desechos, degradación de químicos persistentes en el ambiente, remoción de metales tóxicos, entre otros.

Palabras clave Reacciones Fenton; enzimas lignocelulósicas; biorremediación; agroquímicos; pigmentos; inmovilización; metales pesados

Abstract

There are different biotic factors that capable of degrading wood, among them xylophagous fungi. Amid the main types of these fungi are those that cause white rot and brown rot. These fungi can be classified according to growth substrate preferences and, wood decomposition patterns. While white rot fungi degrade wood through enzymatic hydrolysis, brown rot fungi follow a two-step degrading process involving lignin-modifying reactive oxygen species derived from Fenton reaction, followed by specialized enzymes that hydrolyze cellulose and hemicellulose. Both types of rot fungi have remarkable biotechnological applications regarding bioremediation. Among the principal applications are waste management, chemical degradation of environmentally persistent compounds, metal detox and others.

Keywords Fenton reaction; lignocellulosic enzymes; bioremediation; agrochemicals; pigments; immobilization; heavy metals

Introducción

La madera es uno de los materiales celulósicos más resistentes, aunque existen organismos capaces de degradarla, denominados xilófagos ⁽¹⁾, ⁽²⁾. Los hongos xilófagos se pueden clasificar según sus preferencias de sustrato de crecimiento y sus patrones de descomposición, sobresaliendo los hongos de podredumbre blanca (HPB) y marrón o parda (HPP) ⁽³⁾. La degradación de madera es de gran importancia a nivel ecológico, pues participa en los ciclos biogeoquímicos del carbono y del nitrógeno. Además, a nivel industrial presenta gran cantidad de aplicaciones ⁽⁴⁾, ⁽⁵⁾.

En términos generales, la mayoría de los HPP y HPB son Basidiomycota Agaricomycete, dada la divergencia teorizada de un ancestro común ⁽⁶⁾. No obstante, los HPP se diferencian en que sufrieron una deleción de los genes degradadores de lignina ⁽⁷⁾ y, a modo de adaptación, emplean peroxidasas generales no ligninolíticas de bajo potencial redox ⁽⁸⁾. Por otro lado, los HPB degradan la lignina mediante un sistema enzimático extracelular ligninolítico ⁽⁹⁾.

Los HPP son capaces de degradar celulosa y hemicelulosa, pero solamente modificar la lignina ⁽¹⁰⁾. Estos utilizan mecanismos tanto oxidativos como hidrolíticos ⁽¹¹⁾, caracterizados por una expresión genética diferenciada ⁽¹²⁾. La fase oxidativa demanda la expresión de peroxidasas para la reacción de Fenton, modificando la lignina al exponerla a especies reactivas de oxígeno (ROS), abriendo la pared celular y el xilema⁽¹³⁾. Luego, la hidrólisis de polisacáridos requiere la expresión de enzimas activas en carbohidratos (CAZymes), que hidrolizan completamente la celulosa y la hemicelulosa ⁽⁸⁾, ⁽¹⁴⁾, ⁽¹⁵⁾.

Cabe resaltar que la generación de ROS derivadas de Fenton ocurre solo dentro de la pared celular, que es inaccesible a las enzimas ⁽¹³⁾. Por tanto, para equilibrar los potenciales productivos y deletéreos de las ROS, los hongos de la pudrición parda optimizan su concentración para segregar la producción de celulasas, evitando la oxidación enzimática ⁽¹¹, ¹⁵⁾. Entre las especies de HPP más estudiadas se encuentran Postia placenta ⁽¹²⁾, Fomitopsis pinicola ⁽¹⁶⁾, Serpula lacrymans y Coniophora puteana ⁽⁸⁾.

Por otro lado, los HPB son capaces de degradar completamente la lignina aeróbicamente ⁽¹⁷⁾; mediante sistemas enzimáticos oxidativos intracelulares, como el citocromo P450, y extracelulares, como las lacasas y peroxidasas ⁽¹⁸⁾. Los métodos de descomposición pueden ser simultáneos; cuando todos los polisacáridos componentes de la pared celular se degradan al mismo tiempo, selectivos; cuando la lignina y las hemicelulosas se degradan preferentemente; o duales, mezclando ambas estrategias descritas ⁽¹⁹⁾. Por ejemplo, Grifola frondosa causa una deslignificación selectiva, mientras Trametes versicolor provoca degradación simultánea; aunque otros como Pleurotus ostreatus utilizan modos duales de degradación ⁽²⁰⁾.

Los HPB son valiosos a nivel industrial por su plasticidad. Especies selectivas son de mayor interés en el ámbito bioindustrial, ya que eliminan la lignina, pero dejan intacta la celulosa ⁽¹⁹⁾. También se han reportado HPB que causan ambos tipos de degradación dentro de un solo sustrato ⁽²¹⁾. Además, estos hongos son comunes en los bosques de especies frondosas, ya que tienen un tipo de madera más susceptible ⁽²²⁾. Algunas especies incluso pueden variar su expresión génica según la composición de la pared celular que se busca degradar ⁽²⁰⁾.

Por tanto, los HPP varían en crecimiento, estructura, sustancias secretadas y rutas metabólicas, generando diversas aplicaciones ⁽²³⁾. Del mismo modo, los sistemas ligninolíticos de los HPB generan gran interés por su plasticidad ⁽¹⁹⁾. Por ello, mediante esta revisión, se pretende divulgar las principales aplicaciones biotecnológicas reportadas detrás de los mecanismos utilizados por los hongos xilófagos causantes de las pudriciones marrón y blanca.

Aplicaciones biotecnológicas de los hongos xilófagos

Hongos de podredumbre blanca

Alrededor del mundo, las industrias liberan en los efluentes entre 10% y 15% de los pigmentos empleados en procesos de tinción, por lo que el manejo inadecuado de estos colorantes conduce a la contaminación de aguas ⁽²⁴⁾. El robusto sistema enzimático de los HPB hace que sean capaces de metabolizar varios tipos de hidrocarburos aromáticos policíclicos, fenoles, dioxinas, entre otros ⁽²⁵⁾, por lo cual han sido estudiados para la degradación de colorantes.

Los colorantes industriales son difíciles de degradar por su estructura aromática, por lo que se han investigado métodos físicos, químicos, electroquímicos y biológicos capaces de eliminarlos ⁽²⁶⁾, ⁽²⁷⁾. Tratamientos abióticos como el carbón activado, precipitación, ozonización, y ósmosis reversa han presentado resultados efectivos. No obstante, estas estrategias presentan limitaciones por el uso intensivo de químicos, generación de desechos y elevado costo ⁽²⁸⁾. Los tratamientos biológicos se han popularizado, pues representan menores efectos nocivos sobre el ambiente y una relación costo-efectividad más beneficiosa ⁽²⁹⁾, ⁽³⁰⁾.

Asimismo, se han reportado hongos aerobios degradadores de contaminantes orgánicos como pigmentos azoicos ⁽³¹⁾. Estos sistemas de biorremediación por HPB se han visto afectados por problemas de adsorción, por lo que se ha propuesto la producción y el uso individual de sus enzimas (28). El potencial de degradación de colorantes podría deberse a la similitud estructural entre las moléculas de lignina y pigmentos, particularmente por su anillo fenólico⁽³²⁾, ⁽²⁷⁾.

Los pigmentos se distinguen entre sí por la región cromófora de su molécula, por lo que varía la efectividad de distintos HPB su degradación ⁽³²⁾. Por ejemplo, el cromóforo Reactive Violet 1 es degradado con mayor efectividad por Ganoderma cupreum AG1 ⁽³³⁾. Otras especies con capaces de actuar sobre colorantes similares, como Pseudolagarobasidium acaciicola AGST3 que degrada los cromóforos Violet P3P, Green ME4BL, Blue 3R, Direct black 22, Green HE4G y Reactive red M5B ⁽³⁴⁾. Algunas otras especies con habilidad oxidativa sobre pigmentos son Trametes hirsuta, Aspergillus niger, P. chrysosporium, y T. versicolor ⁽²⁸⁾.

Además, los hongos xilófagos tienen un alto potencial para degradar moléculas residuales de pesticidas ⁽³⁵⁾. Muchos de los pesticidas son persistentes, bioacumulativos y tóxicos para los seres vivos, asociándoseles con graves problemas de salud como el cáncer, trastornos neurológicos, respiratorios, y afecciones del sistema reproductivo ⁽³⁶⁾. Asimismo, los pesticidas degradan la tierra, contaminan el aire y agotan el recurso hídrico ⁽³⁷⁾. En ese sentido, la biorremediación es una alternativa eficaz que se ha aplicado extensamente para eliminar contaminantes ambientales mediante el uso de organismos como los HPB ⁽³⁸⁾.

La especie Trametes versicolor se reconoce por su considerable poder de degradación de herbicidas. ⁽³⁹⁾ Beltrán-Flores y colaboradores (2021), demostraron que al inmovilizarlo en madera de Quercus ilex degradó pesticidas como el diurón y el bentazón con un rendimiento del 93% y 90% respectivamente. Otro estudio, reportó la remoción del 94% del diurón en aguas agrícolas de desecho mediada por T. versicolor inmovilizado en astillas de pino ⁽⁴⁰⁾. Adicionalmente, se han reportado otras especies de HPB en el tratamiento de variados pesticidas como el neonicotinoide, carbofurano, fipronil, entre muchos otros ⁽⁴¹⁾ ⁽⁴²⁾ ⁽⁴³⁾. La inmovilización de la biomasa fúngica en soportes naturales es una estrategia utilizada para propiciar una rápida colonización del hongo, evitando cambios en el pH, temperatura o pérdida de biomasa ⁽⁴⁴⁾.

En cuanto a la producción de biogas, la biomasa lignocelulósica como materia prima es biorrenovable, abundante y de barata ⁽⁴⁵⁾. La dificultad para degradarla ha llevado a que se implementen procesos mecánicos, térmicos, químicos, biológicos y sus combinaciones, para acelerar su hidrólisis y perfeccionar la producción de metano ⁽⁴⁶⁾. Los HPB sobresalen por su efectividad en el pretratamiento de la biomasa lignocelulósica con este fin ⁽⁴⁷⁾.

⁽⁴⁸⁾ Huang, Yuan, y Li (2020) investigaron el pretratamiento de pajas de arroz con Pleurotus ostreatus para producir biometano. El mayor rendimiento fue de 269 mL·g−1 SV transcurridos 25 días de tratamiento, representando una mejora del 26.9% en comparación con pajas no tratadas. En este caso, la acción enzimática del hongo cambió las propiedades fisicoquímicas del material, aumentando a su vez la adsorción de celulasa y xilanasa. Además, ⁽⁴⁹⁾ Alexandropoulou et al. (2017) estudiaron la acción de Leiotrametes menziesii y Abortiporus biennis en el pretratamiento de aserrín de sauce, obteniendo que la remoción de lignina por L. menziesii fue del 30.5% luego de 30 días, mientras que la de A. biennis fue de 17.1%

Hongos de podredumbre parda o marrón

Los HPP producen altos niveles de ácido oxálico y otros ácidos policarboxílicos quelantes y agentes reductores, por lo que pueden utilizarse para la eliminación de metales tóxicos a través de bioquelación o biolixiviación ⁽⁵⁰⁾. Existen preservantes de madera a base de cobre (Cu) altamente tóxicos, utilizados como biocidas contra hongos xilófagos. Sin embargo, existen HPP tolerantes al Cu ⁽⁵¹⁾, que producen altas cantidades de ácido oxálico e inducen la precipitación de los iones de Cu con oxalato, mediante la quelación ⁽⁵²⁾. Los complejos formados se depositan en la superficie de la madera de forma inerte, permitiendo la detoxificación ⁽⁵³⁾, ⁽⁵⁴⁾.

En un estudio, se evaluó la eficacia de la remediación fúngica del cobre cromado en postes de Eucalipto (Corymbia citriodora) tratados con Arseniato de Cobre Cromatado (CCA), un preservante de madera ⁽⁵⁵⁾. De los metales componentes del CCA, el cobre fue el mejor removido por los hongos utilizados: Fibroporia radiculosa extrajo un 96% y Coniophora puteana, Antrodia vaillantii y Postia placenta extrajeron un 90% del contenido de Cu ⁽⁵⁶⁾. Asimismo,⁽⁵⁷⁾Hattory et al. (2015) cultivaron bloques de cedro japonés (Cryptomeria japonica) tratados con sulfato de cobre (CuSO4) con dos especies de HPP. Al cabo de seis semanas de tratamiento, Fomitopsis palustris TYP-0507 removió el 45.9% del cobre y Antrodia xantha Shiga-1F extrajo un 40.7%.

Asimismo, dado que los HPP utilizan la reacción de Fenton, son capaces de generar radicales hidroxilos (OH-) capaces de degradar compuestos xenobióticos, antibióticos, tintes, pesticidas y otros ⁽⁵⁸⁾. Se ha demostrado la capacidad de degradación del pesticida dicloro difenil tricloroetano (DDT) por el hongo Formitopsis pinicula en un co-cultivo con la bacteria Bacillus subtilis, cuya máxima degradación fue de alrededor del 86% ⁽⁵⁹⁾. Otro estudio, demostró que el HPP Daedalea dickinsii fue capaz de decolorizar el azul de metileno en un 54%⁽⁶⁰⁾. Igualmente, ⁽⁶¹⁾ Purnomo et al. (2020) demostraron que al adicionar Pseudomonas aeruginosa a un cultivo de Gloephyllum trabeum, es posible degradar el pigmento azoderivado llamado naranja de metilo, en un 88.67%.

Conclusiones y Perspectivas Futuras

Dadas las diferencias entre la podredumbre blanca y marrón, hay una amplia variedad de aplicaciones para los procesos biológicos que ocurren en estos organismos. Tal es el caso de la producción de ácidos policarboxílicos en hongos de la podredumbre marrón, que exhiben propiedades bioquelatantes útiles para el tratamiento de la contaminación con metales tóxicos. Asimismo, se han investigado formas de aprovechar las enzimas generadas por los hongos de podredumbre blanca, entre las cuales destacan la degradación de colorantes y restos de pesticidas, así como el pretratamiento de la biomasa lignocelulósica para producción de biogas.

La inmovilización de hongos xilófagos para degradar pesticidas podría ser útil para llevar a cabo la biorremediación a gran escala. Un reto actual para el uso de hongos xilófagos para estos fines es su baja resistencia a condiciones medioambientales no parametrizadas ⁽⁶²⁾. Por tanto, perfeccionar las técnicas de inmovilización existentes y estudiar nuevos soportes naturales es crucial para futuras proyecciones a gran escala. Asimismo, la profundización en la investigación sobre las aplicaciones en los HPP es necesaria, ya que por su capacidad de bioquelación podría aprovecharse en aplicaciones agrícolas como organismos solubilizadores de fosfato ⁽⁶³⁾.

Por otro lado, la utilización de HPB como un medio efectivo de pretratamiento de biomasa lignocelulósica para la producción de biogas representa una importante aplicación para los desechos orgánicos en la agricultura. Actualmente una gran cantidad de desechos lignocelulósicos no se aprovechan y se descartan mediante técnicas de alto impacto ambiental, como la quema ⁽⁶⁴⁾. En otros casos, estos residuos agrícolas no reciben un tratamiento de descarte, volviéndose un factor de riesgo al atraer de plagas dañinas para los cultivos ⁽⁶⁵⁾. Por tanto, la aplicación de HPB podría ayudar favorecer el aprovechamiento de los residuos agrícolas, convirtiéndolos en una fuente de energía alternativa amigable con el ambiente.

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Fechas de Publicación

Fecha del número
Jan/Mar 2023

Histórico

Recibido
18 Nov 2021
Acepto
03 Abr 2022

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