1. Introducción: Cacao y biodiversidad

En el 2001, el proyecto de investigación “Theobroma cacao: Biodiversidad en doseles forestales totales y parciales” fue presentado al Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA) por el Dr. Allen Young, autor del libro “The Chocolate Tree: A Natural History of Cacao” (Young, 1994). Fue aprobado para ejecutarse en las tierras bajas del Caribe costarricense y se concentró en los siguientes objetivos: a) restaurar y mejorar fincas de cacao abandonadas, y comercializar cacao, así como otros productos de plantaciones, y b) estudiar los efectos de la sombra sobre la biodiversidad y la productividad de los cacaotales (Young y Vaughan, 2003). Al aceptar el puesto de coordinador, nunca imaginé que nuestras especies de mayor interés en los estudios de biodiversidad, dentro y alrededor de plantaciones del cacao caribeño, serían el perezoso de tres dedos (Bradypus variegatus) y el de dos dedos (Choleopus hoffmanni). Tampoco imaginé que se dedicarían 13 años (2004-2016) de investigación a las dos especies, profundizando en áreas como: a) la ecología, b) el comportamiento, c) la salud, d) la demografía, e) la genética y f) la conservación. Estos esfuerzos darían origen a 26 publicaciones científicas.

Cuando el proyecto con USDA finalizó, en 2012, la nueva información generada llevó a su continuación con otras fuentes de financiación, hasta 2016. Los 13 años de investigación fueron realizados por un equipo interdisciplinario de científicos, asistentes y estudiantes de seis departamentos en cinco instituciones: a) Museo Público de Milwaukee (MPM), b) Universidad de Wisconsin-Madison (UWM) en sus Departamento de Ecología Forestal y Vida Silvestre (DEFVS) y Escuela de Medicina Veterinaria (UWMEMV)); c) Universidad Nacional (UNA), en sus Instituto Internacional de Conservación y Manejo de Vida Silvestre (ICOMVIS), Instituto Regional de Estudios en Sustancias Tóxicos (IRET) y Escuela de Medicina Veterinaria (UNAEMV); d) Universidad de Costa Rica (UCR) en su Escuela de Biología (EB y e) Universidades Asociadas del Medio Oeste-Costa Rica (ACMCR).

Además de los investigadores y asistentes, alrededor de 100 estudiantes de las diferentes carreras de las instituciones mencionadas anteriormente y del Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (CATIE), visitaron el sitio de estudio con sus profesores para realizar una o más de las siguientes actividades con los perezosos: a) observación, b) captura, c) inmovilización, d) exámenes físicos y mediciones, d) muestras de laboratorio para análisis bioquímicos, serológicos, parásitos, genéticos o de plaguicidas, e) colocación de radiotransmisores, marcaje de colores y herramientas genéticas, y f) toma de datos de campo.

Algunos estudiantes realizaron tesis, de las cuales se derivaron artículos científicos (Estrada et al., (en revisión); Hagnauer, 2016; Garces-Restrepo et al., 2018; Garces-Restrepo et al., 2018; Garces-Restrepo et al., 2019; Mendoza et al., 2015; Pinnock, 2010), o estudios de menos duración (Escobar y Sagastume, 2017; O’Neil, 2012).

2. Cacaotal orgánico y sus alrededores

Después de evaluar la biodiversidad en varias plantaciones de cacao (Vaughan et al., 2002), el principal sitio de estudio de biodiversidad seleccionado fue la finca de cacao orgánico FINMAC, propiedad del Ing. Hugo Hemerlink. Con 120 ha de extensión, se localiza en Pueblo Nuevo (10°20’N, 83°82’W), Villa Francia, en el cantón Guápiles, provincia de Limón. Establecida alrededor de 1986, la finca se ubica a unos 34 km del centro de Guápiles y era la plantación más grande de cacao orgánico de Costa Rica y Centroamérica.

Alrededor de FINMAC existía una matriz de hábitat favorable para cierta biodiversidad, que consistía en bosques ribereños, potreros con árboles dispersos y cercas vivas. Estaba rodeada de monocultivos de banano y piña. Los bosques ribereños y el cacaotal parecían actuar como un corredor e isla para algunas especies de fauna, porque conectaba el Parque Nacional Tortuguero al noroeste con fragmentos de bosque ribereño en el río Jiménez al suroeste. Esta área se encontraba a unos 100 m de altitud, en la zona de vida del bosque húmedo de premontano (Holdridge, 1964). Cerca del 95 % de la investigación se efectuó en FINMAC y sus alrededores; además, de manera complementaria, trabajamos con pequeños agricultores y Upala, al norte del país.

3. Las especies de perezosos

Mientras que contemplamos en FINMAC cuáles especies de biodiversidad estudiar, los trabajadores de campo nos hablaron de los perezosos que vivían en el cacaotal y los bosques ribereños, y se desplazaban por las cercas vivas, así como en potreros con ganado. Como biólogo de campo, estaba dubitativo, pues, aunque había visto perezosos, solo una vez había tratado de contarlos, sin mayor éxito (Vaughan y McCoy, 1984). Pero en 2003, en FINMAC observamos perezosos caminando por los cables utilizados para transportar el cacao en baldes hacia los tanques de fermentación en la planta procesadora de cacao (Figura 1). Decidí estudiarlos después de darnos cuenta de su abundancia (500 perezosos capturados durante el estudio, según nuestro ayudante Geovanny Herrera) y la facilidad de capturarlos por la vegetación baja y abierta del cacaotal. O sea…, ¡encontramos la mina de oro para estudiar estas especies silvestres, y la aprovechamos por 13 años!

Emocionado, pero cauteloso antes de iniciar nuestros estudios, revisé la bibliografía científica sobre perezosos, enfocando en estudios ecológicos publicados hasta 2004, los cuales no incluyo por falta de espacio.

En Costa Rica, existen dos de las seis especies presentes en el neotrópico: B. variegatus y C. hoffmanni. Este último se distribuye desde el nivel del mar hasta unos 3 300 m s.n.m., en dos regiones separadas de América Central y del Sur; hay una población desde el este de Honduras hasta el oeste de Ecuador y otra en el este de Perú, el oeste de Brasil y el norte de Bolivia. Por su parte, la primera especie se distribuye desde el nivel del mar hasta 2 400 m s.n.m., entre Honduras hasta el este de Perú y el noroeste de Argentina (Wilson & Reeder, 2005).

3.1 Descripción general de la investigación sobre perezosos (2004-2016)

Según los trabajadores del cacaotal y nuestro inventario (Vaughan et al., 2002), B. variegatus y C. hoffmanni estaban entre las especies de vida silvestre más grandes y comunes observadas dentro de los cacaotales de Costa Rica y alrededor de estos. Como coordinador, presenté el anteproyecto al Ministerio del Ambiente y Energía de Costa Rica (MINAE) y fue aprobado el 1 de febrero de 2004. Decidí trabajar con radio-telemetría, tal como habíamos hecho con otros mamíferos. Estudiamos inicialmente la ecología espacial de las dos especies de perezosos, o sea el uso del hábitat, los árboles preferidos para descansar, la dieta, los movimientos, y el área de distribución a partir de FINMAC. También, para aprovechar las capturas y tomar datos de salud de los perezosos, invité a participar a veterinarios de vida silvestre de las UWMEVS y UNAEVS.

Estos primeros estudios de ecología espacial y salud generaron mucha información sobre las dos especies de perezosos, nos enseñaron cómo capturar y manejarlos, y capacitar como ayudante a Geovanny Herrera, quien fue el excelente, dedicado e indispensable asistente principal de campo la duración del proyecto (Figura 2). También permitió la continuación de los trabajos en salud y allanó el camino para las excelentes investigaciones realizadas entre 2009 y 2016 por los doctores Zach Peery y Jon Pauli, mis colegas en el DEFVS. Varias de nuestras investigaciones aparecen resumidas en Herrera-Valverde (2021). En general, los considero indispensables y así fueron tomados en cuenta para planificar y llevar a cabo estrategias de conservación para los B. variegatus (Escobar y Sagastume, 2017). A continuación, resumiré algunas de las 26 publicaciones científicas.

3.2 Ecología espacial de los perezosos

3.2.1 Ecología espacial y conservación de C. hoffmanni y B. variegatus

Para nuestro primer estudio, capturamos 27 perezosos en FINMAC o cercas vivas adyacentes. Después de colocar radiotransmisores, los rastreamos entre enero de 2004 y diciembre de 2005.

El estudio mostró la importancia del cacaotal y bosque ribereño para los perezosos mientras que se desplazaban por el paisaje agrícola, sin entrar al bananal o a las parcelas con piña. A veces, machos jóvenes de C. hoffmanni se movían hasta 7 km, desde FINMAC por cercas vivas y bosques ribereños, tal vez en busca de hembras. Los C. hoffmanni eran más generalistas que B. variegatus, y se encontraron en 101 especies de árboles, de las cuales usaban 34 como alimento. B. variegatus era más selectivo, pues se encontraba en 71 especies de árboles y se alimentaba de 15 especies. Las especies preferidas en las dietas diferían entre las dos especies (Vaughan et al., 2007).

3.2.2 Ecología espacial de hembras de B. variegatus y sus crías

Un segundo estudio llevado a cabo al mismo tiempo que el anterior utilizó algunos de los mismos animales para determinar las áreas de distribución y el uso de recursos de tres hembras adultas de B. variegatus y sus cuatro crías.

Los nacimientos ocurrieron entre noviembre y diciembre; los jóvenes se independizaron a los 5-7 meses de edad. Inicialmente, las madres se establecieron en uno o pocos árboles, pero expandieron este ámbito hogareño y el uso de recursos con la independencia de los hermanos. Las madres guiaban a las crías para seleccionar recursos alimentarios y de cobertura, pero gradualmente las dejaron en áreas de núcleos pequeños y colonizaron nuevas áreas por sí mismas. El ámbito hogareño de la madre varió entre 0.04 y 25 ha, mientras que sus crías de hasta siete meses de edad tenían rangos de hogar entre 0.04 y 0.6 ha. Durante el período de atención maternal, se utilizaron 22 especies de árboles (Ramírez et al., 2010).

3.3 Medicina de conservación y salud de vida silvestre

Antes de iniciar esta investigación, pensé importante aprovechar las capturas de perezosos de nuestros estudios ecológicos para muestrear sus parámetros de salud. Esto requería veterinarios de vida silvestre, y participaron los doctores Kurt Sladky y Thomas Yuill de la UWM, así como Los doctores Mauricio Jiménez y Carlos Morales de la UNAEMV con sus alumnos, entre 2005 y 2014. Invité al IRET para el análisis de plaguicidas y aceptaron. Esta etapa del proyecto incluyó biólogos de vida silvestre, veterinarios de vida silvestre, toxicólogos, y 19 estudiantes o residentes de medicina veterinaria (12 de la UNA y siete de UWM) y fue la parte más interdisciplinaria del proyecto (Jiménez et al., 2008).

De hecho, Sladky, Jiménez, Yuill, de la Cruz y yo discutimos el uso de los perezosos como especies centinelas en el agroecosistema altamente modificado que rodeaba a FINMAC con extensas plantaciones de piña y banano. Yuill y Sladky hablaron sobre el novedoso campo de medicina de la conservación, que investigaba tres áreas de salud en una zona: a) salud del ecosistema, b) salud animal (doméstico y vida silvestre) y c) salud humana. Preparamos un documento sobre el tema (Vaughan et al., 2002), el cual presenté en un simposio sobre eco-salud (Vaughan et al., 2006). El equipo veterinario fue admirable en su organización, higiene, trato a los perezosos e información que generaba (Figura 3). A continuación, resumo brevemente algunas de las investigaciones en salud de vida silvestre.

3.3.1 Inmovilización y parámetros fisiológicos

En 2007, B. variegatus y C. hoffmanni fueron capturados en el cacaotal y sus alrededores e inmovilizados manualmente con 2.5 mg/kg de ketamina + 0.02 mg/kg de medetomidina administrados por vía intramuscular. Todas las recuperaciones fueron tranquilas, rápidas y sin incidentes. La mezcla de ketamina y medetomidina pareció ser una combinación anestésica segura y eficaz para los perezosos, aunque fue necesario controlar la presión arterial periférica (Handley et al., 2008).

En otro estudio, se combinó la dexmedetomidina con ketamina para inmovilizar B. variegatus y C. hoffmanni en Upala, Costa Rica. Resultados sugirieron que la combinación de dexmedetomidna y ketamina fue un protocolo anestésico seguro y eficaz para su uso en B. variegatus y C. hoffmanni. Este estudio también proporcionó datos bioquímicos y hematológicos valiosos del suero en B. variegatus y C. hoffmanni (Kinney et al., 2013); se copió el estudio de Handley et al., (2008) con ketamina, pero con otra anestesia (dexmedetomidna).

3.3.2 Evaluaciones de salud en perezosos

Los parámetros hematológicos y el análisis bioquímico del suero de 29 C. hoffmanni y 20 B. variegtatus capturados en agosto de 2005 se compilaron en rangos de referencia para ambas especies. Las muestras de suero (n= 45) se analizaron contra antígenos virales mediante el ensayo de inhibición de la hemaglutinación (HI) y contra antígenos virales de La Crosse, Punta Toro, Piry y Changuinola (CGLV), mediante el ensayo de fijación del complemento (CF).

El 71 % de las muestras de suero (32/45) dieron positivo en anticuerpos SLEV, confirmado por la prueba de neutralización por reducción de placa (PRN) y se determinaron los títulos exactos. Un 55 % de los sueros (23/45) fueron anticuerpos positivos para los antígenos virales SLEV e ILHV, mientras que 31 % (14/45) fueron anticuerpos positivos para el antígeno CGLV. Ninguna de las muestras dio positivo para anticuerpos específicos del virus del Nilo Occidental (Siudak-Campfield et al., 2006).

3.3.3 Ser encuesta de patógenos arbovirales seleccionados en perezosos

Examinamos anticuerpos contra 16 arbovirus en cuatro poblaciones de perezosos en las regiones de FINMAC y Upala, Costa Rica. Se tomaron muestras de sangre de B. variegatus y C. hoffmanni entre 2005 y 2007. Se utilizaron ensayos serológicos para detectar anticuerpos contra 10 arbovirus descritos previamente en perezosos y seis arbovirus no descritos en perezosos.

En general, el 80 % de los perezosos tenían anticuerpos detectables contra SLEV, el 67 % anticuerpos contra ILHV, el 32 % contra el virus Punta Toro, el 30 % contra el virus Changuinola, el 15 % contra WNV, el 14 % contra VSV, el 11 % contra el virus de la encefalitis equina venezolana y 10 % al virus de Río Grande. Ninguna muestra tenía anticuerpos detectables contra los ocho virus restantes. No hubo diferencias significativas en la prevalencia de anticuerpos contra los virus muestreados entre los dos lugares. El nuevo hallazgo de anticuerpos contra el virus de Río Grande en perezosos podría ser una reacción cruzada con otro flebovirus.

Los hallazgos pueden tener implicaciones para la salud de los animales domésticos y el manejo de la tierra, pero se necesitan futuras investigaciones para determinar, si los perezosos representaron huéspedes de amplificación para estos virus o si su exposición los marcó como especies centinela (Medlin et al., 2016).

3.3.4 Exposición a plaguicidas de perezosos en agroecosistemas

Para iniciar el trabajo antes mencionado de salud del ecosistema y medicina de la conservación, se estudiaron B. variegatus y C. hoffmanni de FINMAC y en cautiverio entre 2005 y 2008 para evaluar su exposición a plaguicidas.

Los ingredientes activos de los plaguicidas fueron determinados en tres matrices de muestra: cabello, mezcla acuosa (lavado de patas) y gasa de algodón (limpiabocas) con base en métodos de cromatografía de gases multi-residuos. Los ingredientes activos detectados en las muestras de perezosos fueron: ametrina, clorotalonil, clorpirifos, diazinón, difenoconazol, etoprofos y tiabendazol. Todos eran ingredientes activos utilizados en la producción agrícola intensiva de banano, piña y otros cultivos de la zona. La actividad de la colinesterasa del plasma sanguíneo de los perezosos salvajes fue semejante para ambas especies, mientras que los perezosos en cautiverio mostraron diferencias entre especies.

Esta investigación demostró que los perezosos estaban expuestos a plaguicidas que causaban efectos agudos y crónicos en especies domésticas y silvestres, por lo que se recomendó más investigación sobre este tema (Pinnock, 2010; Pinnock et al., 2014). Pronto saldrá otro artículo sobre el papel de perezosos como centinelas en el campo de salud del ecosistema (Arnold et al., en revisión), de acuerdo con Vaughan et al. (2006).

3.4 Demografía y sistema social de los perezosos en diferentes hábitats

El financiamiento del USDA continuó hasta 2012, pero mi papel como coordinador terminó en 2009 cuando acepté el puesto de director del ACMCR. Debido a que nuestros estudios con perezosos demostraron oportunidades de investigación únicas, invité a mis colegas del DEFVS, a visitar la zona de estudio para conocer los perezosos. Vieron mucho potencial para investigación con perezosos y lo iniciaron de inmediato con nuestros perezosos. El Dr. Gustavo Gutiérrez, director del Laboratorio de Genética de la Conservación de la EB, inicialmente colaboró con ellos.

3.4.1 Efecto de la sombra en cacao sobre las poblaciones de B. variegatus y C. hoffmanni

Entre las primeras investigaciones hubo una de carácter demográfico comparativo entre B. variegatus y C. hoffmanni. Entre 2009-2012 en FINMAC y sus alrededores, los perezosos fueron capturados a mano, sexados y clasificados como juveniles, sub-adultos o adultos. Fueron marcados para su identificación con etiquetas PIT (transpondedor integrado pasivo), con un microchip interno colocado por vía subcutánea entre los omoplatos. A los perezosos machos y hembras de tamaño adecuado se les colocaron collares de radio o collares de colores identificables de forma única; mientras que a los juveniles y sub-adultos se les colocó pintura temporal en la espalda. Se obtuvieron alrededor de 25 mg de tejido del oído a través de una biopsia de piel para análisis genéticos, utilizando 15 marcadores de microsatélites (Moss et al., 2011).

Se observaron cuatro B. variegatus hembras reproduciéndose en las tres temporadas de reproducción (2010, 2011, 2012), lo que indica que los B. variegatus podrían reproducirse anualmente. Además, el 59 % de los nacimientos ocurrieron en enero, febrero y marzo. De 2010 a 2012, el 75 % de las hembras adultas produjeron crías. La estimación de la dependencia juvenil fue un desafío, pero se observó a un juvenil que permaneció con su madre durante 109 días.

La reproducción en C. hoffmanni fue más asincrónica, porque las crías nacieron todos los meses, excepto agosto. Además, C. hoffmanni fueron dependientes a sus madres más tiempo que los perezosos de tres dedos. La dependencia materna de los jóvenes perezosos de dos dedos duró un promedio de 177 días (rango= 139-208 días). Para C. hoffmanni, el 77 % de las hembras maduras produjeron crías durante el periodo de estudio, repartido en 87 % durante 2010 y 68 % durante 2011. Las tasas de supervivencia anual de los machos adultos de ambas especies, derivadas de los modelos de marcado por radio y destinos conocidos, fueron altas (0.90); la mayor mortalidad de adultos se debió a la depredación de perros domésticos (Canis lupus familiaris) y coyotes (Canis latrans).

Las estimaciones de la tasa de crecimiento de la población derivadas de un modelo de población matricial indicaron que las poblaciones de C. hoffmanni, pero no de B. variegatus, se mantuvieron estables, sin inmigración. Sin embargo, los métodos de parentesco genético indicaron que se produjo una inmigración significativa de B. variegatus en el área de estudio; por lo tanto, la población local puede considerarse estable. Una conclusión fue sin inmigración de hábitats intactos, el valor de los paisajes modificados por el hombre para la biodiversidad puede sobreestimarse para algunas especies (Peery y Pauli, 2014).

3.4.2 Estrategia reproductiva de B. variegatus

Los sistemas de apareamiento social y genético para el B. variegatus también se estudiaron en el agroecosistema de cacao (FINMAC) entre 2010 y 2012 con muchos de los mismos individuos de Peery y Pauli (2014). Se capturaron un total de 74 perezosos de B. variegatus, fueron sexados y clasificados como juveniles, sub-adultos y adultos y marcados y marcados como fue descrito arriba en Peery y Pauli (2014). La mayoría de los individuos más pequeños fueron recapturados para escanear sus etiquetas PIT. Para la genética, se tomó una muestra de cada perezoso a través de una biopsia de piel (<25 mg) para desarrollar 13 marcadores de microsatélites específicamente para perezosos de tres dedos (Moss et al., 2012).

Los resultados mostraron que los perezosos de tres dedos eran muy polígamos; los machos excluyeron a otros competidores machos de sus rangos principales. De hecho, solo el 16 % de los machos adultos (3/19 individuos) engendraron el 85 % de los juveniles (17/20 individuos) y un individuo engendró la mitad de todos los juveniles muestreados. Casi las tres cuartas partes (14/19 individuos) de los machos adultos estudiados no tuvieron descendencia durante el estudio. Quizás la estrategia histórica de vida sedentaria de B. variegatus en paisajes fragmentados facilita la poliginia (es decir, que un macho suele aparearse con varias hembras), porque muchas hembras pueden persistir en pequeños reductos de hábitat y ser monopolizadas por un solo macho. La disminución de la movilidad de las especies de B. variegatus y el aumento de la fragmentación del hábitat alrededor de FINMAC parecería promover estrategias de apareamiento promiscuas en las hembras, pero fue todo lo contrario (Pauli y Peery, 2012). No obstante, esta estrategia de apareamiento promiscuo se encontró en C. hoffmanni, como se relata a continuación.

3.4.3 Estrategia reproductiva de C. hoffmanni

La estrategia reproductiva de C. hoffmanni también se estudió de 2010-2012 mediante datos genéticos y de movimiento. Primero, 157 C. hoffmanni fueron capturados, sexados y clasificados como juveniles, sub-adultos y adultos y marcados como en Peery y Pauli (2014). Al igual que con B. variegatus (3.4.2), se obtuvieron alrededor de 25 mg de tejido de la oreja a través de una biopsia de piel para análisis genéticos utilizando 15 marcadores de microsatélites (Moss et al., 2011). Luego, la investigación se centró en el uso espacial de los individuos, asignando paternidad y caracterizando la distribución espacial de los individuos relacionados y describiendo el uso del espacio de 157 individuos.

Los patrones espaciales sugirieron que la dispersión natal estaba sesgada por las hembras y era suficiente para evitar la endogamia. Cinco machos adultos (36 %) engendraron descendencia con más de una hembra y se observaron tres aparentes apareamientos extraterritoriales, lo que indicaba que los perezosos de dos dedos no eran estrictamente monógamos.

En general, los machos adultos estaban segregados, mostraban territorialidad en las áreas centrales, aunque las áreas de distribución de los machos adyacentes se superponían con las de otros machos en áreas de bajo uso. En promedio, los ámbitos hogareños de los machos abarcaban más de tres ámbitos hogareños de las hembras y las hembras generalmente se encontraban dentro de los ámbitos hogareños de más de un macho. Tales patrones de uso espacial y relación sugieren que los machos monopolizaron el espacio más que las hembras y el sistema de apareamiento de C. hoffmanni implica tanto poliginia como promiscuidad. Los machos vecinos estaban más estrechamente relacionados de lo esperado, lo que sugirió que existe cierto nivel de tolerancia masculina, lo cual puede deberse a los beneficios de la selección de parentesco y la capacidad limitada de los machos para monopolizar las oportunidades de reproducción (Peery y Pauli, 2012).

En menos de tres años, los Drs. Peery y Pauli habían aprendido mucho sobre la demografía, la genética y los diferentes sistemas de apareamiento de B. variegatus y C. hoffmanni, información altamente importante para futuras estrategias de conservación.

3.4.4 Un síndrome de mutualismo en B. variegatus

Los perezosos son uno de los pocos folívoros arbóreos que pasan su vida descansando o comiendo en el dosel del bosque, pero que necesitan adaptaciones para superar limitaciones relacionadas con el balance de la energía nutricional. B. variegatus descienden semanalmente al suelo para defecar, algo arriesgado, energéticamente costoso y hasta ahora inexplicable. Presumían que este comportamiento sustentaba un ecosistema en el pelaje de los perezosos, lo que otorgaba beneficios nutricionales crípticos a los perezosos.

Descubrieron que B. variegatus albergaban más polillas (Cryptoses spp.), mayores concentraciones de nitrógeno inorgánico y una mayor biomasa de algas que C. hoffmanni. La densidad de polillas se relacionó positivamente con la concentración de nitrógeno inorgánico y la biomasa de algas en la piel. Los perezosos consumían algas de su pelaje, las cuales son muy digeribles y ricas en lípidos. Al descender para defecar, los perezosos transportaban polillas al suelo, las cuales ovipositaban en el estiércol de los perezosos, pues sus larvas son coprófagas. Al alcanzar la etapa adulta, las palomas colonizaban el pelaje de B. variegatus, defecaban y eran portadores de nutrientes, aumentando los niveles de nitrógeno en el pelaje de los perezosos, lo cual alimentaba el crecimiento de algas. Luego, B. variegatus consumían los jardines de algas. Aparentemente, estos mutualismos vinculados entre polillas, B. variegatus y las algas ayudaban a los perezosos a reforzar su dieta limitada (La Nación, 2014; Pauli et al., 2014).

3.4.5 Uso de recursos de perezosos difiere en un agroecosistema de sombra

En este estudio, el uso de los recursos de 68 perezosos adultos y 12 sub-adultos se caracterizó durante tres años (2010-2013) en FINMAC. C. hoffmanni utilizaba 14 especies de árboles de manera relativamente uniforme en todos los hábitats, pero B. variegatus dependía principalmente de dos especies de árboles, independientemente del hábitat. Ambas especies seleccionaron los bosques tropicales intactos, evitando los monocultivos, independientemente del tamaño, mientras que el cacao se utilizó en proporción a su disponibilidad. Sin embargo, las especies de perezosos difirieron en el uso de potreros: el C. hoffmanni se movía en ellos y seleccionó árboles aislados y cercas vivas, mientras que el B. variegatus los evitaba. En general, el C. hoffmanni exhibió una mayor plasticidad en uso de árboles y hábitat, factores importantes que contribuyen a su mayor resiliencia en el agroecosistema modificado (Mendoza et al., 2015). Vaughan et al. (2007) obtuvieron resultados semejantes en FINMAC entre 2004-2005.

3.4.6 Folívoros arbóreos limitan su producción energética

Debido a que los folívoros arbóreos son pocos comunes, los investigadores plantearon la hipótesis de que sus hábitos alimenticios estaban relacionado con limitaciones energéticas (Pauli et al., 2014). Ellos cuantificaron la tasa metabólica de campo (FMR), los movimientos y temperaturas corporales de C. hoffmanni y B. variegatus en FINMAC. A pesar de que ambas especies son folívoros arbóreos, difieren en su grado de especialización. Ambas especies gastaron poca energía, pero B. variegatus con 162 kJ/día*kg, poseían la FMR más baja registrada por cualquier mamífero. B. variegatus eran más heterotérmicos y se movían menos que C. hoffmanni durante el estudio.

Basado en la bibliografía, se notaba que 19 especies de folívoros arbóreos, incluyendo B. variegatus y C. hoffmanni, tenían las tasas metabólicas basales (BMR) y FMR más bajas que otros mamíferos. Estudios recientes en FINMAC revelaron caracteres que poseían B. variegatus y C. hoffmanni para poseer una BMR y una FMR tan bajas, las cuales incluyen: a) su sistema de apareamiento (Pauli y Peery, 2012; Peery y Pauli, 2012, b) uso de recursos (Mendoza et al., 2015; Vaughan et al., 2007), c) dependencias interespecíficas (Pauli et al., 2014), y d) estrategias de historia de vida (Peery y Pauli, 2014). Se ha postulado que estas adaptaciones son consecuencia de las restricciones energéticas asociadas con la folivoría arbórea (Pauli et al., 2016).

3.4.7 Perezosos verdes, ganado y emisiones de carbono

Según Pauli et al. (2016), el hecho de convertir los bosques neotropicales en potreros con ganado provocaba un cambio rápido en la especie de herbívoro dominante entre perezosos al ganado doméstico (Bos taurus).

Los investigadores cuantificaron la dinámica del carbono para estos mamíferos y sus ecosistemas. En comparación con el ganado (2.3 kg C/vaca*día), los perezosos emitieron cantidades triviales de carbono (12 g C/perezoso*día) debido a sus bajas tasas metabólicas y algas fotosintéticamente activas. Paralelamente, los bosques son sumideros de carbono (−242 g C/m 2 *año), mientras que los potreros son fuentes (261 g C/m 2 *año); con ganado contribuyendo >50 % de las emisiones netas de los potreros. Para una pequeña finca de ganado cercana de FINMAC, este reemplazo de herbívoros podría traducirse en ~166 toneladas métricas de carbono adicionales emitidas anualmente, significativas en esta época de cambio climático (Pauli et al., 2017).

3.4.8 Las estrategias reproductivas individuales dan forma al sistema de apareamiento de perezosos

Aunque la poliginia puede ser el sistema de apareamiento dominante en los mamíferos, se reconoce cada vez más que la promiscuidad ocurre en la mayoría de las especies. Se utilizó un conjunto de datos genéticos y de uso del espacio a largo plazo (Moss et al., 2011; Moss et al., 2012; Pauli y Peery, 2012; Peery y Pauli, 2012) para continuar documentando el sistema de apareamiento para el B. variegatus y C. hoffmanni.

Se predijo que la historia de vida de estas especies facilitó las estrategias de las hembras que promueven el apareamiento con múltiples machos a lo largo de las temporadas de reproducción, lo que formaba características centrales del sistema de apareamiento en perezosos. Los resultados mostraron que muchas perezosas hembras se aparearon con diferentes machos durante el estudio: el 70 % de las hembras de B. variegatus y el 50 % de las hembras de C. hoffmanni cambiaron de pareja entre años al menos una vez durante nuestro estudio. Las observaciones de movimientos individuales sugirieron que hembras emplearon dos estrategias para influir en el cambio de pareja durante las temporadas de reproducción: a) seleccionar un individuo del grupo de machos en su centro de actividad y b) aparearse con diferentes machos porque sus rangos de hogar cambiaron durante el celo.

En conjunto, los hallazgos sugirieron que la variación individual en las estrategias reproductivas femeninas contribuyó a dar forma a los sistemas de apareamiento de los perezosos, un mamífero sedentario (Garces-Restrepo et al., 2017).

3.4.9 Dispersión natal de perezosos en un paisaje dominado por humanos: Implicaciones para la conservación de la biodiversidad tropical

Se esperaba que especialistas del hábitat y especies con baja capacidad de dispersión fueran más sensibles a la pérdida y fragmentación del hábitat por deforestación. Esta investigación documentó patrones de dispersión natal, selección de hábitat y tasas de sobrevivencia en perezosos. Individuos con radio-trasmisores de ambas especies seleccionaron bosques con mayor preferencia durante la dispersión natal, donde comúnmente fueron observados utilizando zonas de amortiguamiento de bosques ribereños. B. variegatus fue considerado más especializado y evitó tanto los potreros como el cacao cultivado a la sombra para dispersarse, mientras C. hoffmanni solo evitaron los potreros. La sobrevivencia juvenil fue menor para B. variegatus que

C. hoffmanni; para ambas especies fue más baja inmediatamente después de la independencia materna. Sin embargo, a pesar de diferencias interespecíficas, la sobrevivencia de juveniles fue alta y suficiente para mantener poblaciones estables de ambas especies.

Los resultados indicaron que, probablemente, la conversión de bosques tropicales afecte el éxito de dispersión natal de especies especializadas y de dispersión limitada. Además, las zonas de amortiguamiento de los bosques ribereños proporcionan corredores críticos para el mantenimiento de dichas especies y la biodiversidad en general en paisajes tropicales modificados (Garces-Restrepo et al., 2018).

3.4.10 Demografía del especialista en recursos: Árboles de Cecropia obtusifolia y eficacia de B. variegatus

Aunque los bosques neotropicales presentan altos niveles de biodiversidad con cantidades de especies especializadas, pocos estudios han evaluado cómo la variación de recursos clave afecta la aptitud de los especialistas tropicales. Esta investigación cuantificó, utilizando un conjunto de datos demográficos, genéticos y uso del espacio por varios años, el efecto de densidad de especies de árboles clave y cobertura forestal en la eficacia de B. variegatus, fuertemente asociados con árboles de Cecropia obtusifolia. La densidad de árboles de C. obtusifolia se relacionó fuerte y positivamente tanto con la sobrevivencia como con el rendimiento reproductivo de B. variegatus adultos. Un modelo matricial parametrizado con C. obtusifolia-demografía sugirió un crecimiento de la población de perezosos, incluso a bajas densidades de C. obtusifolia (0.7 árboles ha).

Es el primer estudio que vincula directamente la densidad de recursos clave y consecuencias demográficas de un especialista tropical, lo que subraya la sensibilidad de animales especialistas tropicales a la pérdida de un solo recurso clave. También apunta a posibles medidas de conservación específicas para aumentar ese recurso. Finalmente, el estudio revela que ambientes previamente perturbados y en regeneración pueden sustentar poblaciones viables de especialistas tropicales, como B. variegatus (Garces-Restrepo et al., 2019; La Nación, 2019). Los especialistas en recursos persisten en una gama limitada de recursos; por lo tanto, la abundancia de recursos clave debería impulsar tasas vitales, aptitud individual y viabilidad de la población.

4. El proyecto de perezosos desde el punto de vista de Geovanny Herrera

En diciembre de 2016, Geovanny Herrera presentó una charla basada en sus 13 años de trabajar con perezosos en FINMAC y sus alrededores en un foro en la EB de la UCR (Herrera-Valverde, 2021). Entre sus puntos sobresalientes: a) el equipo de radio-telemetría fue esencial para estudiarlos, b) entre 2010-2016 se tomaron 27 000 datos de observación, c) las dos especies tienen dietas muy distintas, d) muchos de los juveniles que se trasladaban sin conocer su destino podrían terminar en zonas rurales, inclusive utilizando cables de electricidad con consecuencias mortales, e) un perezoso se trasladó 13 km desde FINMAC hasta Parque Nacional Tortuguero y fue depredado por un jaguar, y f) al acostumbrarse a vivir en árboles bajos sin depredadores pueden resultar presa fácil por jaguares, perros y coyotes.

Al final, relacionando estos datos con la conservación de las especies, Herrera mencionó que la deforestación excesiva era un problema mayor, sobre todo en relación con las fincas piñeras y los bananales, en parte porque los perezosos no los utilizaban. También mencionó que estos cultivos no respetaban los bosques ribereños, esenciales como hábitat y como promotores del movimiento de los perezosos entre Parque Nacional Tortuguero y el área sureste de las áreas protegidas del Cordillera Volcánica Central. Además, si era imposible eliminar potreros, había que dejar cercas vivas y árboles dentro de ellos, dada su importancia para el descanso y el movimiento de perezosos de dos dedos entre hábitats boscosos. Mencionó que estaban pensando construir un canal seco en la zona, lo cual dificultaría el cruce del perezoso entre líneas de trenes y caminos de 50 m de ancho; si el canal seco recorriera 300 km de largo, destruiría muchos bosques ribereños y de otros tipos.

Finalmente, añadió que FINMAC fue vendido y convertido en una piñera. Aproximada-

mente 150 perezosos (110 de dos dedos y 40 de tres dedos) perdieron su hogar. Sentimos una verdadera lástima, pero sin poder evitarlo. La salvedad es que los nuevos dueños dijeron que iban dejar bosques ribereños y contrataron Geovanny para asegurar que algunos perezosos sobrevivan. Según él, han sembrado más de 5 000 árboles de diferentes especies en las zonas ribereñas, algunas gustadas por los perezosos. Veremos qué sucede, pero era muy importante llevar a cabo nuestros estudios antes. Un escenario semejante sucede con la deforestación del bosque tropical con la pérdida de su biodiversidad.

5. Plan de manejo y conservación del B. variegatus

En 2016, antes de la venta y destrucción de FINMAC, fui a observar el proyecto de perezosos en FINMAC con estudiantes de mi curso Manejo de Ecosistemas del ICOMVIS. Sin saber de la venta de FINMAC, dos alumnas hicieron el trabajo final del curso Ecología Aplicada en Manejo de Vida Silvestre, el “Plan de conservación 2018 2025 Perezoso de tres dedos (Bradypus variegatus) en FINMAC, Guápiles, Costa Rica” (Escobar y Sagastume, 2017).

Utilizaron algunas de nuestras investigaciones y la bibliografía existente. Considero muy valioso sus estrategias de conservación de las dos especies de perezosos a nivel nacional (Escobar y Sagastume, 2017). Entre ellas están: a) evitar extracción y venta de perezosos a centros de rescate y zoológicos, b) proteger bosques ribereños, y c) llevar a cabo educación ambiental en la historia natural y conservación de perezosos en escuelas rurales. Con FINMAC, los bosques ribereños estaban protegidos y Geovanny Herrera y yo íbamos a escuelas cercanos para hablar sobre perezosos. Luego Garces-Restrepo et al., (2019) encontraron la densidad de C. obtusifolia fuertemente relacionado con la sobrevivencia y reproducción de B. variegatus.

Ellos recomendaron reforestar con C. obtusifolia podría ser una estrategia de conservación de manejo in situ para el perezoso de tres dedos. Hay que tomar en cuenta que C. obtusifolia es mucho más común en zonas en regeneración que en bosques primarios.

6. Logros y retos futuros

Encontrar poblaciones de perezosos de dos dedos y tres dedos en un cacaotal y sus alrededores, así como al alcance para su captura y llevar a cabo estudios durante 13 años, fue inesperado. La baja altura de los árboles facilitó la captura y observación de alrededor de 500 perezosos. Aprendimos mucho sobre perezosos tanto por su abundancia como residentes en el cacaotal y sus alrededores y como migratorios entre el río Jiménez y Parque Nacional Tortuguero. Se generaron nuevos conocimientos sobre los perezosos en los campos de ecología espacial, medicina de salud, genética, demografía, dispersión natal, sistemas sociales, y hasta se detalló un síndrome de mutualismo entre el perezoso de tres dedos, polilla, y algas. Además, se demostraron las ventajas del trabajo interdisciplinario e interinstitucional, lo cual considero un logro digno de repetir con otras especies. Al final, se propuso un programa de conservación y manejo in situ para el perezoso de dos dedos. Es de lamentar que fuera destruido su ambiente. El rol de FINMAC como una isla y corredor para perezosos en sus movimientos entre el Parque Nacional Tortuguero y los bosques ribereños del Río Jiménez fue esencial. También el hecho de nuestros primeros estudios exitosos atrajo excelentes científicos para continuar, lo que permitió llevar a cabo un total de 13 años de investigación novedosa, tesis y prácticas de campo de estudiantes.

Para su futuro, las dos especies de perezoso fueron declaradas símbolo nacional de Costa Rica en 14 de julio de 2021. Yorleny León Marchena, la diputada quien los propuso dijo “nos identificamos con este animal que nos permite sentir ternura, cariño, y necesidad de protegerlo cuando estamos al frente de uno de ellos” (Costa Rica, Asamblea Legislativa, 2021; La Nación, 2021).

Asimismo, además de declararlos símbolo nacional, fue notable y crucial que los miembros de la Asamblea Legislativa propusieron una serie de medidas para conservarlos, a cargo del Ministerio de Ambiente y Energía (MINAE), Ministerio de Obras Públicas y Transportes (MOPT), el Instituto de Electricidad (ICE) y las municipalidades.

Estas medidas, varias las mismas de Escobar y Sagastume (2017) incluyeron: a) proteger su hábitat, especialmente los bosques ribereños, b) regular la velocidad de vehículos en zonas sensibles para el libre movimiento de perezosos, c) implementar los pasos de fauna aéreo para facilitar su tránsito, d) implementar medidas para reducir las electrocuciones de perezosos, e) frenar los “selfies” con perezosos, y f) hasta estudios técnicos de identificar hábitats críticos, amenazas y estado genético de las poblaciones. Se nota un esfuerzo por parte del Gobierno de Costa Rica para conservar los perezosos con manejo in situ, y de carácter práctico. Debo agregar que, basado en nuestros y otros estudios y recomendaciones a nivel internacional sobre el tema (International Union for Conservation of Nature, 2013), antes de liberar perezosos deben considerar parámetros que incluyen aspectos de genética, comportamiento, epidemiología y ecología, además de un monitoreo.

Nuestros estudios demostraron que las dos especies de perezosos pueden convivir con el ser humano en ambientes rurales alterados, aunque la presencia de bananales y piñeras obstaculiza dicha convivencia. Ahora les tocará a las próximas generaciones de académicos, investigadores, comunidades rurales, dueños de finca y funcionarios gubernamentales saber utilizar la información generada para su conservación, llevar a cabo más investigación y monitorear su éxito. Si pudiéremos ayudar de alguna manera, con mucho gusto. ¡¡Adelante!!

7. Ética y conflicto de intereses

La persona autora declara que ha cumplido totalmente con todos los requisitos éticos y legales pertinentes, tanto durante el estudio como en la producción del manuscrito; que no hay conflictos de intereses de ningún tipo; que todas las fuentes financieras se mencionan completa y claramente en la sección de agradecimientos; y que está totalmente de acuerdo con la versión final editada del artículo.

8. Agradecimientos

A Dr. Allen Young, creador del proyecto “Theobroma cacao: Biodiversidad en doseles forestales totales y parciales”. También a Hugo Hemerlink por acceso a su finca, Geovanny Herrera y asistentes por el trabajo de campo, y Dr. Otto Monge la revisión del manuscrito. Entre los donantes están: Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (#58-1275-2-026), Fundación de Ciencias Nacionales (DEB-1257535), el MPM, DEFVS, UWMEVM, ICOMVIS, UNAEMV, IRET Sociedad Zoológico de H. Vilas, Sociedad Americana de Mastozoólogos, Fundación Disney de Conservación, COLCIENCIAS (Colombia).

Referencias

Fechas de Publicación