Ecogeografía del género Sticta (Ascomycota liquenizados: Lobariaceae) en ColombiaResúmenes
Colombia is a megadiverse country, but with a substantial gap in the taxonomic and ecological knowledge of fungi and lichens. Thus, the objective of the present study was an ecogeographical analysis of the <span name="style_italic">Sticta </span>species in Colombia. The data included macrodistribution (with respect to mountain ranges and life zones) and microhabitat preferences (light, substrate) and were obtained from field work and herbarium collection labels (completed by comparison with modern geographic and vegetation maps), for 103 species of <span name="style_italic">Sticta </span>currently recognized in Colombia (plus seven additional biotypes with different photobionts or reproductive mode). Using non-metric multidimensional scaling (NMS), correlations between ecogeographical variables and species were established, and ecotypes were delimited. Colombian species of <span name="style_italic">Sticta </span>showed distinct distribution patterns relative to altitude, mountain ranges, life zones, as well as light exposure and substrate, forming several distinct groups. Cyanobacterial species tend to have wider distribution ranges than green algal species. We concluded that the orogeny of the Northern Andes substantially affected speciation of the genus <span name="style_italic">Sticta </span>and its ecogeographical differentiation.and its ecogeographical differentiation.
Sticta; zonas de vida; patrones de distribución; subandino; andino; páramo; superpáramo
Colombia es un país megadiverso, pero con una ausencia significativa en el conocimiento de la taxonomía y ecología de hongos y líquenes. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio era un análisis ecogeográfico de las especies de <span name="style_italic">Sticta </span>de Colombia. Los datos incluyeron la macrodistribución (con respeto a las cordilleras y zonas de vida) y preferencias de microhabitat (luz, sustrato) y fueron obtenidos mediante trabajo de campo y en el herbario (complemetados con mapas modernos de geografía y vegetación), para 103 especies actualmente reconocidas en Colombia (más siete biotipos con diferentes fotobiontes o modo de reproducción). Se elaboró un análisis de ordenación usando la técnica de escalamiento multidimensional no métrico (NMS), para establecer correlaciones entre variables ecogeográficas y las especies y para definir ecotipos. Las especies de <span name="style_italic">Sticta </span>en Colombia presentan patrones de distribución relativos a la altitud, las zonas de vida y la ubicación en las cordilleras, tanto como luz y sustrato, formando varios grupos distintos. Las especies con ciano-bionte tienen un rango de distribución más amplio que las especies con fotobionte verde. Concluimos que la orogenia de los Andes afectó significativamente la especiación del género <span name="style_italic">Sticta </span>y su diferenciación ecogeográfica.y su diferenciación ecogeográfica.
Sticta; zonas de vida; patrones de distribución; subandino; andino; páramo; superpáramo
Ecogeografía del género Sticta (Ascomycota liquenizados: Lobariaceae) en Colombia
Ecogeography of the genus Sticta (Ascomycota liquenizados: Lobariaceae) in Colombia
Bibiana Moncada1*, Jaime Aguirre2* & Robert Lücking3*
*Dirección para correspodencia:
Abstract
Colombia is a megadiverse country, but with a substantial gap in the taxonomic and ecological knowledge of fungi and lichens. Thus, the objective of the present study was an ecogeographical analysis of theSticta species in Colombia. The data included macrodistribution (with respect to mountain ranges and life zones) and microhabitat preferences (light, substrate) and were obtained from field work and herbarium collection labels (completed by comparison with modern geographic and vegetation maps), for 103 species ofSticta currently recognized in Colombia (plus seven additional biotypes with different photobionts or reproductive mode). Using non-metric multidimensional scaling (NMS), correlations between ecogeographical variables and species were established, and ecotypes were delimited. Colombian species ofStictashowed distinct distribution patterns relative to altitude, mountain ranges, life zones, as well as light exposure and substrate, forming several distinct groups. Cyanobacterial species tend to have wider distribution ranges than green algal species. We concluded that the orogeny of the Northern Andes substantially affected speciation of the genusStictaand its ecogeographical differentiation.
Key words: Sticta, life zones, patterns of distribution, subandine, andine, páramo, superpáramo.
Resumen
Colombia es un país megadiverso, pero con una ausencia significativa en el conocimiento de la taxonomía y ecología de hongos y líquenes. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio era un análisis ecogeográfico de las especies deSticta de Colombia. Los datos incluyeron la macrodistribución (con respeto a las cordilleras y zonas de vida) y preferencias de microhabitat (luz, sustrato) y fueron obtenidos mediante trabajo de campo y en el herbario (complemetados con mapas modernos de geografía y vegetación), para 103 especies actualmente reconocidas en Colombia (más siete biotipos con diferentes fotobiontes o modo de reproducción). Se elaboró un análisis de ordenación usando la técnica de escalamiento multidimensional no métrico (NMS), para establecer correlaciones entre variables ecogeográficas y las especies y para definir ecotipos. Las especies deSticta en Colombia presentan patrones de distribución relativos a la altitud, las zonas de vida y la ubicación en las cordilleras, tanto como luz y sustrato, formando varios grupos distintos. Las especies con ciano-bionte tienen un rango de distribución más amplio que las especies con fotobionte verde. Concluimos que la orogenia de los Andes afectó significativamente la especiación del géneroSticta y su diferenciación ecogeográfica.
Palabras clave:Sticta, zonas de vida, patrones de distribución, subandino, andino, páramo, superpáramo.
Colombia es uno de los países megadiversos (Samper & García, 2001; Benavides-Molineros, Castiblanco-A. & Vivas-Segura, 2006; Bernal, Celis & Gradstein, 2007). La alta biodiversidad se ve favorecida por la presencia de zonas biogeografícas con condiciones contrastantes, generando un sinúmero de ambientes que resultan en una gran variedad de flora, fauna y ecosistemas. Según Álvarez (2001), Colombia ocupa el primer lugar en aves (Renjifo, Franco-Maya, Amaya-Espinel, Kattan & López- Lanús, 2002; Andrade-C., 2011), segundo en plantas vasculares, lepidópteros y anfibios (Bernal, Celis & Gradstein, 2007; Andrade-C., 2011) y quinto en mamíferos (Chaves & Santamaría, 2006; Rodríguez-M., Alberico, Trujillo & Jorgenson, 2006a). Sin embargo, los grupos más diversos, como los artrópodos y los hongos (Hawksworth, 1991, 2001), han sido muy poco estudiados, y su diversidad en Colombia es virtualmente desconocida (Amat, Andrade-C. & Amat, 2007). Esto incluye a los líquenes, hongos que establecen una simbiosis con algas verdes o cianobacterias (Nash, 2008). Lücking, Rivas Plata, Chaves, Umaña y Sipman (2009) estiman para Colombia un total de 3 600 especies, de las cuales solo 1 562 han sido informadas para el país (Aguirre-C. & Rangel-Ch., 2008a; Sipman, Hekking & Aguirre-C., 2008), correspondiendo a un 43% de la diversidad estimada.
Un 47% del área total de Colombia está cubierta por bosques naturales, 19% por otros tipos de vegetación como sabanas, zonas áridas, humedales aguas continentales y picos de nieve y 34% se encuentran bajo uso agrícola, asentamientos urbanos y procesos de colonización (Samper & García, 2001), poneniendo en peligro la conservación de la extraordinaria biodiversidad del país. Una de las causas más importantes que hacen de Colombia un país megadiverso son los procesos de la orogenia andina, que permitieron el movimiento en altura de las montañas y la formación de los tres ramales de la Cordillera de los Andes, afectando la distribución espacial y especiación de los organismos. Seguido a estos procesos ocurrieron los cambios climáticos periódicos que dieron como resultado las modificaciones de la cobertura vegetal desde hace 25 millones de años hasta el presente (Hernández, Walschburger, Ortiz & Hurtado, 1992).
Si el conocimiento de la diversidad de los líquenes tropicales es escaso, menos se sabe de su ecología y biogeografía. Estudios filogenéticos recientes sugieren que el paradigma que muchas especies tienen distribución pantropical (Galloway, 1979; Lücking, 2003; Herrera-Campos et al., 2004; Feuerer & Hawksworth, 2007; Aptroot & Iqbal, 2011) es incorrecto y que la mayoría tienen rangos de distribución bien definidos (Molina, Crespo, Blanco, Lumbsch & Hawksworth, 2004; Tehler, Irestedt, Wedin & Ertz, 2010; Del Prado et al., 2006; Moncada, 2012; Moncada, Lücking & Suárez, 2013), aumentando la posibilidad de que especies sean endémicas e incrementando el valor potencial de sus recursos genéticos y bioquímicos. Existen pocos estudios cuantitativos sobre la ecología de líquenes tropicales, y a menudo aplican una taxonomía superficial que no refleja conceptos apropiados que permitan delimitar especies o excluyen grupos taxonómicamente difíciles (Kelly et al., 2004; Holz & Gradstein, 2005; Boonpragop & Polyiam, 2007; Dyer & Letourneau, 2007). Entre las excepciones están los estudios de los líquenes foliícolas de Costa Rica por Lücking (1998a, 1999a-c), los líquenes corticícolas de los llanos de Venezuela Komposch y Hafellner (2000, 2002, 2003), los líquenes del sur de Brasil (Martins, 2006) y los microlíquenes corticícolas del nordeste de Brasil (Cáceres, Lücking & Rambold, 2007, 2008).
Las investigaciones relacionadas con la ecología y biogeografía de líquenes tropicales en Colombia incluyen a Wolf (1993a, b), Aguirre-C. y Sipman (2004), Aguirre-C. y Rangel-Ch. (2008a, b), Sipman (1984, 1989, 1992, 1995, 2006), Sipman y Cleef (1979), Soto y Bolaños (2010), Simijaca (2011) y Soto-M., Lücking y Bolaños (2012). Wolf, cuyo trabajo estuvo enfocado en los cambios de biodiversidad y composición de líquenes y otros epífitos a lo largo de un transecto altitudinal en la Cordillera Central, es considerado uno de los pio-neros en el uso de la técnica de escalar árboles y tomar muestras del dosel, donde se encuentra la mayor biodiversidad de los líquenes en los bosques tropicales húmedos (Wolf, 1993a, b; Komposch & Hafellner, 2000, 2002, 2003).
En términos de ecogeografía, es decir la macrodistribución de líquenes con respecto a las regiones biogeográficas y zonas de vida, es escasa la información para Colombia (Aguirre & Rangel-Ch., 2008a, b; Sipman et al., 2008). Recientemente, Rincón-Espitia, Aguirre-C. y Lücking (2011) presentaron un análisis de microlíquenes de la región del Caribe Colombiano, siendo el único estudio detallado para este grupo de líquenes hasta la fecha. Esto es desafortunado, ya que Colombia presenta condiciones ideales para hacer estudios biogeográficos y ecogeográficos de grupos de organismos, como ha ocurrido, por ejemplo, en plantas vasculares o insectos (Barney-D., 2011; Díaz, Solis & Brochero, 2011).
El géneroSticta es un grupo ideal para un estudio de ecogeografía en Colombia, ya que es principalmente andino y por lo tanto la ecogeografía de las especies debería verse afectada por los procesos de la orogenia andina. Especies deSticta predominan en las zonas paramunas y bosques subandinos y andinos, donde cubren ramas y troncos de árboles y arbustos en grandes cantidades. Por asociarse en su mayoría con fotobiontes cianobacteria-les, estos líquenes contribuyen a la fijación de nitrógeno atmosférico y sirven como fertilizan-tes naturales (Kelly & Becker, 1975; Becker, 1980; Green, Horstmann, Bonnett, Wilkins & Silvester, 1980; Green & Lange, 1991; Antoine, 2004; Benner, Conroy, Lunch, Toyoda & Vitousek, 2007). Además, por su capacidad de retener grandes cantidades de agua, permiten balancear los efectos de la precipitación y generan un microclima húmedo sobre la vegetación terrestre aún tiempo después que la precipitación haya terminado (Green, Snelgar & Wilkins, 1985; Guzmán, Quilhot & Galloway, 1990; Green & Lange, 1991; Beckett, 1995; Zotz, Büdel, Meyer, Zellner & Lange, 1998). Por lo anterior, contribuyen para que los pára-mos sean fuentes indispensables de agua para áreas metropolitanas como lo es la ciudad de Bogotá (Luteyn, 1999; Crespo et al., 2010; De Brievre & Calle, 2011).
El presente trabajo es un análisis de la ecogeografía del género Sticta en Colombia, aprovechando los datos obtenidos en su revisión sistemática y filogenética para el país y otros lugares (Moncada, 2012; Moncada & Lücking, 2012; Moncada et al., 2013). El estudio se enfocó en la distribución de las especies con relación a las zonas de vida, comparando diferentes sistemas de clasificación de las mismas (Rangel-Ch., 1995, 2000; Poveda, Rojas, Rudas & Rangel-Ch., 2004; Rodríguez, Armenteras, Morales & Romero, 2006b) y considerando además, aspectos de microhábitat como luz relativa y sustrato.
Materiales y Métodos
Toma de datos:Se estudiaron 1 765 ejemplares deSticta de colecciones en los herbarios Colombianos ANDES, COAH, COL, CUVC, FAUC, HUA, UDBC y UPTC, y 848 ejemplares de recolecciones nuevas entre 2000 y 2012. Además, se incluyeron colecciones extraterritoriales, históricas y tipos disponibles en los herbarios: B, BM, F, FH, G, H, L, MEL, OXF, PC, RBGE, TUR, U, US y W.
Para cada muestra, se tomaron datos de campo o de las etiquetas (en caso de mues-tras de herbario) para establecer el rango de variables ambientales como: cordillera, altitud y zona de vida, sustrato y exposición a la luz en tres categorías: luz directa o zona abierta= expuestas; mediana exposición, bosques o áreas cubiertas por ramas secundarias = intermedia; áreas con poca luminosidad o cubiertas con espesa vegetación= sombreada. En el caso de información incompleta en ejemplares históricos, se trató de reconstruir los viajes históricos de los recolectores como, por ejemplo, Alexander Lindig (Nylander, 1863a, b, 1864, 1867; Stearn, 1968), para establecer una ubicación aproximada de cada lugar de la recolección.
Caracterización ecogeográfica:Para la caracterización de las áreas ecogeográficas se tuvo en cuenta el sistema de Rangel-Ch. (1995), que divide el territorio Colombiano en cinco grandes regiones (Andina o Cordillerana, Orinoquia, Amazonia, Chocó Biogeográfico y Caribe). Para la Región Andina (Cordillerana) la división, según altitud, en zonas de vida Tropical, Subandina, Andina y Páramo, además de diferenciar la Sierra Nevada de Santa Marta como Zona Septentrional. Adicionalmente, se hizo una caracterización basada en los pisos bioclimáticos propuesta por Rodríguez et al. (2006b), en la cual toma en cuenta la diferenciación según la orientación occidental u oriental de la cordillera correspondiente. Final-mente, se aplicó una caracterización basada en una combinación de los sistemas de clasificación mencionados (Rangel-Ch., 1995, 2000; Rodríguez et al., 2006b), diferenciando a su vez entre los pisos altitudinales como Altoandino, Subpáramo y Superpáramo (Cuadro 1).
Para las especies encontradas en los departamentos de Antioquia, Chocó, Valle del Cauca, Cauca y Nariño, se revisó su ubicación con el fin de determinar si pertenecían a la Región del Chocó Biogeográfico propuesta por Poveda et al. (2004).
Caracterización ecológica:Se usaron las variables de luz relativa, aplicando una clasificación simple en tres categorías como anteriormente definida (sombreada, intermedia, expuesta) y de sustrato, diferenciando seis tipos de sustrato: corteza, madera (generalmente troncos caídos sin corteza), hojarasca, roca, suelo y briófitos.
Cada muestra recibió un valor de 0 o 1 según su ausencia o presencia en una de las cordilleras y sus vertientes, los pisos altitudinales según sistema de clasificación, y según luz relativa y tipo de sustrato. Posteriormente, se combinaron los datos para todas las muestras de una especie para obtener un puntaje a nivel de especie y de esta manera también balancear datos inexistentes a nivel de muestra. Además de especies, también se separaron fotomorfos en especies fotosimbiodémicas (que producen talos diferentes con cianobacterias o algas verdes) y formas reproductivas en especies que tienen talos con apotecios (sexuales) o isidios (vegetativos). Esta clasificación se basó en resultados de un estudio filogenético molecular (Moncada, 2012; Moncada et al., 2013). Se obtuvo un total de 103 especies y siete biotipos adicionales y un total de 34 variables binarios: diez variables representando las cordilleras y sus vertientes, cuatro variables de los pisos altitudinales según Rangel-Ch. (1995, 2000), cuatro variables de los pisos altitudinales según Rodríguez et al. (2006b), siete variables de los pisos altitudinales según la clasificación combinada, tres variables de la luz relativa y seis variables del tipo de sustrato (Apéndice, versión digital).
Los datos obtenidos fueron sometidos a un análisis de ordenación de escalamiento multidimensional no métrico (NMS). Para ambos, se usó el coeficiente de correlación como índice de distancia y en ambos casos, se implementó una prueba al azar de randomización para analizar si los ejes principales eran significativamente diferentes de una configuración aleatoria (n=249 repeticiones). Los análisis fueron hechos con el programa PC-ORD 5.03 (McCune & Mefford, 1999; McCune & Grace, 2002).
Adicionalmente, para cada especie, se calculó un valor ponderado para los diferentes sistemas de clasificación de pisos altitudinales y se computó la correlación lineal no paramétrica de Spearman para obtener una medida de consistencia entre los sistemas de clasificación ecogeográfica usados; esto fue realizado en el progama STATISTICATM 6.0.
Resultados
Ecogeografía:De 1 765 ejemplares revisados, se obtuvo un total de 103 especies y 7 biotipos adicionales, distribuídas principalmente en la Región Andina y la Región del Chocó Biogeográfico. De las 103 especies, 93 fueron únicas para la Región Andina, una para la Región del Chocó Biogeográfico (S. aff. venosa) y nueve se encontraron en las dos regiones (S. dioica, S. impressula, S. minutula, S. papillata, S. pseudolimbata, S. roseocyphellata, S. scabrosa, S. subfilicinella, S. tomentosa). Siguiendo la clasificación de las unidades de paisaje con base en la topografía para la región del Chocó Biogeográfico Colombiano, propuesto por Poveda et al. (2004), las diez especies deSticta pertenecientes a esta región se ubicaron todas en la Unidad de Paisaje Subandino Cordillerano.
Con base en la distribución del territorio Colombiano en zonas de vida propuestas por Rangel-Ch. (1995), la distribución de las especies deSticta mostró una clara preferencia por la Región Andina, con pocas especies en la Región Septentrional (Apéndice, versión digi-tal). Dentro de esta región, las zonas de vida Subandina, Andina y Páramo fueron las que mostraron mayor diversidad de especies. En la zona de vida Subandina, el total de especies encontradas fue 56, en la zona de vida Andina 83 y en el Páramo 52, indicando que la zona de vida Andina correspondería al centro de dispersión para numerosas especies, que luego se extienden a las zonas de vidas Subandina y Páramo y, en algunos casos (S. andreana, S. hypoglabra, S. isidiodichotoma, S. laselvae, S. scabrosa, S. aff. weigelii), hasta la zona de vida Tropical.
Utilizando la clasificación de pisos biocli-máticos (Rodríguez et al., 2006b), se obtuvo un resultado semejante, con excepción de algunas especies que cambian de zona de vida debido a su ubicación en las tres cordilleras principales (Apéndice, versión digital). Estas especies incluyen aSticta neolinearis, la cual clasifica como andina en el sistema de Rangel-Ch. (1995) y andino-subparamuna en el sistema de Rodríguez et al. (2006b),S. sylvatica(andina-paramuna vs. subandina-paramuna),S. silverstonii(subandina vs. andina), la forma isidiada deS. dioica(subandina-andina vs. andina),S. leucoblepharis, S. lineariloba y S. paramuna(subandino-paramunas vs. andinas), y el cloromorfo deS. macrothallina, el cianomorfo deS. neopulmonarioides, yS. subfilicinella(subandino-paramunas vs. subandino-andinas).
Usando la combinación de Rangel-Ch. (1995, 2000) y Rodríguez et al. (2006b), y denominando cada una de las subdivisiones como ecozonas (Cuadro 1), las ecozonas con mayor diversidad de especies deSticta son nuevamente los pisos subandino a páramo (Apéndice, versión digital). Al comparar la distribución de especies deSticta según el sistema de clasificación utlizado, existe una fuerte correlación entre los valores basados en los dos sistemas, con rSpearman=0.92 (p<0.001). El sistema combinado muestra correlaciones menos fuertes pero también altamente significativas con cada una de las clasificaciones, con rSpearman=0.83 (p<0.01) tanto con el sistema de Rangel-Ch. (1995) como con el de Rodríguez et al. (2006b).
Utilizando la división de las cordilleras principales, se observó que un gran número de unidades taxonómicas deSticta están distribuidas en dos o tres de las cordilleras principales (Apéndice, versión digital). Un número menor de especies parecen restringidas a una de las tres cordilleras, teniendo la Cordillera Oriental el más alto número de especies exclusivas. No existe una diferencia marcada en el número total de unidades taxonómicas encontradas en cada una de las cordilleras, con 76 en la Cordillera Occidental, 94 en la Cordillera Central y 80 en la Cordillera Oriental. Existe una ligera diferencia en la diversidad de especies comparando las vertientes orientales y occidentales de las cordilleras, siendo las vertientes orientales las que tienen un número ligeramente mayor, con excepción de la Cordillera Central (Apéndice, versión digital).
Microhabitat y sustrato:Usando la clasificación de luz relativa en tres categorías (sombreada, intermedia, expuesta), las especies deSticta se pueden dividir en grupos que toleran un alto rango de intensidad lumínica contrastando con las que tienen un rango más estrecho (Apéndice, versión digital). Se observa que especies con fotobionte cianobacterial tienden a tolerar intensidades lumínicas más altas, mientras que las especies que tienen fotobionte verde tienden a encontrarse en microhabitats sombreados a moderadamente expuestos.
El sustrato preferido por la mayoría de las especies deStictaes la corteza de árboles y arbustos (Apéndice, versión digital). Sin embargo, numerosas especies suelen ser generalistas, o también encontrándose sobre rocas o suelo, frecuentemente mezcladas con briófitos. Algunas especies suelen tener preferencias pronunciadas por un tipo de sustrato creciendo casi exclusivamente sobre corteza, rocas o suelo, comoS. andensis, S. arbuscula, S. cometia, S. fuliginosa, S. globulifuliginosa, S. gyalocar-pa, S. isidiokunthii, S. laselvae, S. lobarioides, S. luteocyphellata, S. macrofuliginosa, S. macrothallina, S. microisidiata, S. minutula, S. papillata, S. paramuna, S. pulmonarioides, S. robertiana, S. rubropruinosa, S. rudiuscula, S. silverstonii, S. subfilicinella, S. tatamanay S. beauvoisii.
Diferenciación ecogeográfica de biotipos:En las especies que presentan dos biotipos diferentes, una con reproduccion sexual vs. otra con reproducción vegetativa o representando diferentes fotomorfos de una especie foto-simbiodémica, se puede observar diferencias ecogeográficas entre ellas. EnSticta dioica, la forma isidiada presenta un rango más estrecho que la forma sexual, tanto en términos de zonas de vida, número de cordilleras y sustrato (Cuadro 2). Diferencias semejantes también se aprecian para los diferentes fotomorfos de las especies fotosimbiodémicas.
La ordenación por escalamiento multidimensional no métrico (NMS) dió un resultado con configuración significativa (Fig. 1) para tres ejes extraídos (estrés final medio=18.95; estrés final medio randomizado=27.63; p<0.01; estrés final medio para la solución tridimensional=17.45). Muestra una agrupación principal de especies según su distribución entre las cordilleras y una fuerte correlación con los pisos bioclimáticos combinados de las clasificaciones de Rangel-Ch. (1995, 2000) y Rodríguez et al. (2006a). Es notable que las especies que son exclusivas para la Cordillera Central se localizan centralmente en el diagrama de ordenación, igual como las especies que se encuentran en dos o tres de las cordilleras principales, indicando que la Cordillera Central es el centro de distribución para el géneroSticta. Los resultados también mostraron que las especies no tienen distribuciones ecogeográficas aleatorias sino que por el contrario, forman grupos distintos de especies ecogeográficamente equivalentes.
Discusión
El presente estudio demuestra que las especies deSticta en el territorio colombiano no se distribuyen de forma aleatoria sino que tienen patrones de distribución marcados con relación a las diferentes zonas de vida. Rangel-Ch. (2000) menciona que la separación entre la franja de subpáramo y páramo propiamente dicho no es muy clara y que depende, además de la altitud, del factor fisiográfico-topográfico. Con relación a eso, Rodríguez et al. (2006b) argumentan que, dependiendo del flanco de cada una de las cordilleras, las fronteras de los pisos bioclimáticos pueden variar. Sin embargo, es aparente que el uso de diferentes sistemas de clasificación ecogeográfica, y la combinación entre ellos implementada aquí, no afectan significativamente la caracterización de las especies de líquenes, ya que en todas las clasificaciones, las zonas de vida subandinas a paramunas son las que tienen la mayor diversidad de especies.
Esto confirma al géneroSticta como un grupo principalmente de zonas de clima frío a templado que en las latitudes tropicales está concentrado en las zonas altas, por encima de los 2 000m (Galloway, 1994, 1997, 1998, 2001, 2007), especialmente en aquellas áreas de vegetación boscosa y arbustiva subandina, andina y paramuna donde, probablemente la elevada y constante humedad y la temperatura no mayor a 20°C, permiten el establecimiento y supervivencia de estos líquenes. Por lo tanto, se puede asumir que la orogenia andina debe haber tenido una influencia marcada en la especiación de este género en el Neotrópico y particularmente en el norte de Suramérica, donde los Andes se dividen en tres cordilleras principales. La observación que la Cordillera Oriental forma un centro de distribución para las especies deSticta en Colombia sugiere que la diversificación del género ocurrió a partir de esta Cordillera, que forma la prolongación más antigua de los Andes llegando del sur de Suramérica (Hoorn et al., 2010) hasta Venezuela. Un estudio usando un reloj molecular estimó la edad del nodo basal deSticta en 26 millones de años (Lücking, 2012), lo que coincide con el período de mayor levantamiento de los Andes del norte de Suramérica, desde hace 25 millones de años, con un período más intenso para alcanzar altitudes de encima de 3 000m entre 10 y 5 millones de años atrás (Hoorn et al., 2010).
Considerando la intensidad lumínica, se puede reconocer que las especies con ciano-bacterias como fotobionte primario son frecuentes en todos los lugares, desde sombreados a expuestos, probablemente por la capacidad de absorber agua líquida que poseen las ciano-bacterias, además de la fijación de nitrógeno (Kelly & Becker, 1975; Becker, 1980; Green et al., 1980, 1985; Guzmán et al., 1990; Green & Lange, 1991; Beckett, 1995; Zotz et al., 1998; Antoine, 2004; Benner et al., 2007). También podría deberse a las diferentes adaptaciones cromáticas de las cianobacterias en la utilización de numerosos pigmentos, entre ellos los ficobilínicos, que les permiten absorber energía lumínica hasta a bajas intensidades de luz (Grossman, Schaefer, Chiang & Collier, 1993; Kehoe, 2010). Al contrario, las especies con fotobionte primario verde son más frecuentes en lugares sombreados a intermedios, con frecuencia en ramas secundarias de árboles y arbustos de bosques subandino y andinos, donde estas ramas y los briófitos asociados pueden protegerlos de la excesiva evaporación del agua.
El análisis cuantitativo de los datos usando técnicas de ordenación señala que el factor dominante para la formación de grupos de especies ecogeográficamente equivalentes es el gradiente altitudinal, lo que coincide con las zonas de vida clasificadas como tropical, subandina, andina y paramuna, además de las subzonas de vida altoandina, subpáramo y superpáramo. El segundo factor importante es la división geográfica entre las tres cordilleras y sus vertientes, acompañado por ligeras diferencias en las preferencias altitudinales. Esto coincide con la idea que el efecto de altitud es ligeramente diferente según cada vertiente, porque la dirección prevalente de los vientos causa que zonas comparables en temperatura y precipitación se ubiquen en altitudes ligeramente diferentes comparando las vertientes occidentales y orientales (Rodríguez et al., 2006b).
Agradecimientos
Los autores deseamos agradeceder a todas las personas que contribuyeron en el desarrollo de este estudio. En especial a la Universidad Distrital Francisco José de Caldas, por el apoyo económico, académico y logístico, a la Universidad Nacional de Colombia, al Field Museum Chicago y a la NSF por su apoyo dentro del proyectoNeotropical Epiphytic Microlichens – An Innovative Inventory of a Highly Diverse yet Little Known Group of Symbiotic Organisms(DEB 715660 to The Field Museum; PI R. Lücking). A los curadores de los herbarios nacionales ANDES, COAH, COL, CUVC, FAUC. HUA, UDBC y UPTC; e internacionales B, BM, E, F, G, H, L, MEL, OXF, PC, TUR, U, US y W, especialmente Carlos Parra (COL), Harrie Sipman (B), Holger Thüs (BM), Bruno Dennetiére (PC) y Thorsten Lumbsch (F) por su valioso tiempo y colaboración durante las visitas a esos herbarios y por el envío de ejemplares Tipo y colecciones históricas que fueron determinantes para esta investigación. A Alejandra Suárez por su invaluable trabajo de campo, laboratorio y captura de datos. A los integrantes del Grupo Colombiano de Liquenología por su colaboración en campo y el envío de material, en especial a Luisa Betancourt, Lady Vargas, Leidy Herrera, Isabel Ardila, Luis Fernando Coca, Edier Soto, David Diaz y Diego Simijaca.
Referencias
Ecogeography of the genus Sticta (Ascomycota liquenizados: Lobariaceae) in Colombia
Bibiana Moncada1*, Jaime Aguirre2* & Robert Lücking3*
*Dirección para correspodencia:
Abstract
Colombia is a megadiverse country, but with a substantial gap in the taxonomic and ecological knowledge of fungi and lichens. Thus, the objective of the present study was an ecogeographical analysis of theSticta species in Colombia. The data included macrodistribution (with respect to mountain ranges and life zones) and microhabitat preferences (light, substrate) and were obtained from field work and herbarium collection labels (completed by comparison with modern geographic and vegetation maps), for 103 species ofSticta currently recognized in Colombia (plus seven additional biotypes with different photobionts or reproductive mode). Using non-metric multidimensional scaling (NMS), correlations between ecogeographical variables and species were established, and ecotypes were delimited. Colombian species ofStictashowed distinct distribution patterns relative to altitude, mountain ranges, life zones, as well as light exposure and substrate, forming several distinct groups. Cyanobacterial species tend to have wider distribution ranges than green algal species. We concluded that the orogeny of the Northern Andes substantially affected speciation of the genusStictaand its ecogeographical differentiation.
Key words: Sticta, life zones, patterns of distribution, subandine, andine, páramo, superpáramo.
Resumen
Colombia es un país megadiverso, pero con una ausencia significativa en el conocimiento de la taxonomía y ecología de hongos y líquenes. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio era un análisis ecogeográfico de las especies deSticta de Colombia. Los datos incluyeron la macrodistribución (con respeto a las cordilleras y zonas de vida) y preferencias de microhabitat (luz, sustrato) y fueron obtenidos mediante trabajo de campo y en el herbario (complemetados con mapas modernos de geografía y vegetación), para 103 especies actualmente reconocidas en Colombia (más siete biotipos con diferentes fotobiontes o modo de reproducción). Se elaboró un análisis de ordenación usando la técnica de escalamiento multidimensional no métrico (NMS), para establecer correlaciones entre variables ecogeográficas y las especies y para definir ecotipos. Las especies deSticta en Colombia presentan patrones de distribución relativos a la altitud, las zonas de vida y la ubicación en las cordilleras, tanto como luz y sustrato, formando varios grupos distintos. Las especies con ciano-bionte tienen un rango de distribución más amplio que las especies con fotobionte verde. Concluimos que la orogenia de los Andes afectó significativamente la especiación del géneroSticta y su diferenciación ecogeográfica.
Palabras clave:Sticta, zonas de vida, patrones de distribución, subandino, andino, páramo, superpáramo.
Colombia es uno de los países megadiversos (Samper & García, 2001; Benavides-Molineros, Castiblanco-A. & Vivas-Segura, 2006; Bernal, Celis & Gradstein, 2007). La alta biodiversidad se ve favorecida por la presencia de zonas biogeografícas con condiciones contrastantes, generando un sinúmero de ambientes que resultan en una gran variedad de flora, fauna y ecosistemas. Según Álvarez (2001), Colombia ocupa el primer lugar en aves (Renjifo, Franco-Maya, Amaya-Espinel, Kattan & López- Lanús, 2002; Andrade-C., 2011), segundo en plantas vasculares, lepidópteros y anfibios (Bernal, Celis & Gradstein, 2007; Andrade-C., 2011) y quinto en mamíferos (Chaves & Santamaría, 2006; Rodríguez-M., Alberico, Trujillo & Jorgenson, 2006a). Sin embargo, los grupos más diversos, como los artrópodos y los hongos (Hawksworth, 1991, 2001), han sido muy poco estudiados, y su diversidad en Colombia es virtualmente desconocida (Amat, Andrade-C. & Amat, 2007). Esto incluye a los líquenes, hongos que establecen una simbiosis con algas verdes o cianobacterias (Nash, 2008). Lücking, Rivas Plata, Chaves, Umaña y Sipman (2009) estiman para Colombia un total de 3 600 especies, de las cuales solo 1 562 han sido informadas para el país (Aguirre-C. & Rangel-Ch., 2008a; Sipman, Hekking & Aguirre-C., 2008), correspondiendo a un 43% de la diversidad estimada.
Un 47% del área total de Colombia está cubierta por bosques naturales, 19% por otros tipos de vegetación como sabanas, zonas áridas, humedales aguas continentales y picos de nieve y 34% se encuentran bajo uso agrícola, asentamientos urbanos y procesos de colonización (Samper & García, 2001), poneniendo en peligro la conservación de la extraordinaria biodiversidad del país. Una de las causas más importantes que hacen de Colombia un país megadiverso son los procesos de la orogenia andina, que permitieron el movimiento en altura de las montañas y la formación de los tres ramales de la Cordillera de los Andes, afectando la distribución espacial y especiación de los organismos. Seguido a estos procesos ocurrieron los cambios climáticos periódicos que dieron como resultado las modificaciones de la cobertura vegetal desde hace 25 millones de años hasta el presente (Hernández, Walschburger, Ortiz & Hurtado, 1992).
Si el conocimiento de la diversidad de los líquenes tropicales es escaso, menos se sabe de su ecología y biogeografía. Estudios filogenéticos recientes sugieren que el paradigma que muchas especies tienen distribución pantropical (Galloway, 1979; Lücking, 2003; Herrera-Campos et al., 2004; Feuerer & Hawksworth, 2007; Aptroot & Iqbal, 2011) es incorrecto y que la mayoría tienen rangos de distribución bien definidos (Molina, Crespo, Blanco, Lumbsch & Hawksworth, 2004; Tehler, Irestedt, Wedin & Ertz, 2010; Del Prado et al., 2006; Moncada, 2012; Moncada, Lücking & Suárez, 2013), aumentando la posibilidad de que especies sean endémicas e incrementando el valor potencial de sus recursos genéticos y bioquímicos. Existen pocos estudios cuantitativos sobre la ecología de líquenes tropicales, y a menudo aplican una taxonomía superficial que no refleja conceptos apropiados que permitan delimitar especies o excluyen grupos taxonómicamente difíciles (Kelly et al., 2004; Holz & Gradstein, 2005; Boonpragop & Polyiam, 2007; Dyer & Letourneau, 2007). Entre las excepciones están los estudios de los líquenes foliícolas de Costa Rica por Lücking (1998a, 1999a-c), los líquenes corticícolas de los llanos de Venezuela Komposch y Hafellner (2000, 2002, 2003), los líquenes del sur de Brasil (Martins, 2006) y los microlíquenes corticícolas del nordeste de Brasil (Cáceres, Lücking & Rambold, 2007, 2008).
Las investigaciones relacionadas con la ecología y biogeografía de líquenes tropicales en Colombia incluyen a Wolf (1993a, b), Aguirre-C. y Sipman (2004), Aguirre-C. y Rangel-Ch. (2008a, b), Sipman (1984, 1989, 1992, 1995, 2006), Sipman y Cleef (1979), Soto y Bolaños (2010), Simijaca (2011) y Soto-M., Lücking y Bolaños (2012). Wolf, cuyo trabajo estuvo enfocado en los cambios de biodiversidad y composición de líquenes y otros epífitos a lo largo de un transecto altitudinal en la Cordillera Central, es considerado uno de los pio-neros en el uso de la técnica de escalar árboles y tomar muestras del dosel, donde se encuentra la mayor biodiversidad de los líquenes en los bosques tropicales húmedos (Wolf, 1993a, b; Komposch & Hafellner, 2000, 2002, 2003).
En términos de ecogeografía, es decir la macrodistribución de líquenes con respecto a las regiones biogeográficas y zonas de vida, es escasa la información para Colombia (Aguirre & Rangel-Ch., 2008a, b; Sipman et al., 2008). Recientemente, Rincón-Espitia, Aguirre-C. y Lücking (2011) presentaron un análisis de microlíquenes de la región del Caribe Colombiano, siendo el único estudio detallado para este grupo de líquenes hasta la fecha. Esto es desafortunado, ya que Colombia presenta condiciones ideales para hacer estudios biogeográficos y ecogeográficos de grupos de organismos, como ha ocurrido, por ejemplo, en plantas vasculares o insectos (Barney-D., 2011; Díaz, Solis & Brochero, 2011).
El géneroSticta es un grupo ideal para un estudio de ecogeografía en Colombia, ya que es principalmente andino y por lo tanto la ecogeografía de las especies debería verse afectada por los procesos de la orogenia andina. Especies deSticta predominan en las zonas paramunas y bosques subandinos y andinos, donde cubren ramas y troncos de árboles y arbustos en grandes cantidades. Por asociarse en su mayoría con fotobiontes cianobacteria-les, estos líquenes contribuyen a la fijación de nitrógeno atmosférico y sirven como fertilizan-tes naturales (Kelly & Becker, 1975; Becker, 1980; Green, Horstmann, Bonnett, Wilkins & Silvester, 1980; Green & Lange, 1991; Antoine, 2004; Benner, Conroy, Lunch, Toyoda & Vitousek, 2007). Además, por su capacidad de retener grandes cantidades de agua, permiten balancear los efectos de la precipitación y generan un microclima húmedo sobre la vegetación terrestre aún tiempo después que la precipitación haya terminado (Green, Snelgar & Wilkins, 1985; Guzmán, Quilhot & Galloway, 1990; Green & Lange, 1991; Beckett, 1995; Zotz, Büdel, Meyer, Zellner & Lange, 1998). Por lo anterior, contribuyen para que los pára-mos sean fuentes indispensables de agua para áreas metropolitanas como lo es la ciudad de Bogotá (Luteyn, 1999; Crespo et al., 2010; De Brievre & Calle, 2011).
El presente trabajo es un análisis de la ecogeografía del género Sticta en Colombia, aprovechando los datos obtenidos en su revisión sistemática y filogenética para el país y otros lugares (Moncada, 2012; Moncada & Lücking, 2012; Moncada et al., 2013). El estudio se enfocó en la distribución de las especies con relación a las zonas de vida, comparando diferentes sistemas de clasificación de las mismas (Rangel-Ch., 1995, 2000; Poveda, Rojas, Rudas & Rangel-Ch., 2004; Rodríguez, Armenteras, Morales & Romero, 2006b) y considerando además, aspectos de microhábitat como luz relativa y sustrato.
Materiales y Métodos
Toma de datos:Se estudiaron 1 765 ejemplares deSticta de colecciones en los herbarios Colombianos ANDES, COAH, COL, CUVC, FAUC, HUA, UDBC y UPTC, y 848 ejemplares de recolecciones nuevas entre 2000 y 2012. Además, se incluyeron colecciones extraterritoriales, históricas y tipos disponibles en los herbarios: B, BM, F, FH, G, H, L, MEL, OXF, PC, RBGE, TUR, U, US y W.
Para cada muestra, se tomaron datos de campo o de las etiquetas (en caso de mues-tras de herbario) para establecer el rango de variables ambientales como: cordillera, altitud y zona de vida, sustrato y exposición a la luz en tres categorías: luz directa o zona abierta= expuestas; mediana exposición, bosques o áreas cubiertas por ramas secundarias = intermedia; áreas con poca luminosidad o cubiertas con espesa vegetación= sombreada. En el caso de información incompleta en ejemplares históricos, se trató de reconstruir los viajes históricos de los recolectores como, por ejemplo, Alexander Lindig (Nylander, 1863a, b, 1864, 1867; Stearn, 1968), para establecer una ubicación aproximada de cada lugar de la recolección.
Caracterización ecogeográfica:Para la caracterización de las áreas ecogeográficas se tuvo en cuenta el sistema de Rangel-Ch. (1995), que divide el territorio Colombiano en cinco grandes regiones (Andina o Cordillerana, Orinoquia, Amazonia, Chocó Biogeográfico y Caribe). Para la Región Andina (Cordillerana) la división, según altitud, en zonas de vida Tropical, Subandina, Andina y Páramo, además de diferenciar la Sierra Nevada de Santa Marta como Zona Septentrional. Adicionalmente, se hizo una caracterización basada en los pisos bioclimáticos propuesta por Rodríguez et al. (2006b), en la cual toma en cuenta la diferenciación según la orientación occidental u oriental de la cordillera correspondiente. Final-mente, se aplicó una caracterización basada en una combinación de los sistemas de clasificación mencionados (Rangel-Ch., 1995, 2000; Rodríguez et al., 2006b), diferenciando a su vez entre los pisos altitudinales como Altoandino, Subpáramo y Superpáramo (Cuadro 1).
Para las especies encontradas en los departamentos de Antioquia, Chocó, Valle del Cauca, Cauca y Nariño, se revisó su ubicación con el fin de determinar si pertenecían a la Región del Chocó Biogeográfico propuesta por Poveda et al. (2004).
Caracterización ecológica:Se usaron las variables de luz relativa, aplicando una clasificación simple en tres categorías como anteriormente definida (sombreada, intermedia, expuesta) y de sustrato, diferenciando seis tipos de sustrato: corteza, madera (generalmente troncos caídos sin corteza), hojarasca, roca, suelo y briófitos.
Cada muestra recibió un valor de 0 o 1 según su ausencia o presencia en una de las cordilleras y sus vertientes, los pisos altitudinales según sistema de clasificación, y según luz relativa y tipo de sustrato. Posteriormente, se combinaron los datos para todas las muestras de una especie para obtener un puntaje a nivel de especie y de esta manera también balancear datos inexistentes a nivel de muestra. Además de especies, también se separaron fotomorfos en especies fotosimbiodémicas (que producen talos diferentes con cianobacterias o algas verdes) y formas reproductivas en especies que tienen talos con apotecios (sexuales) o isidios (vegetativos). Esta clasificación se basó en resultados de un estudio filogenético molecular (Moncada, 2012; Moncada et al., 2013). Se obtuvo un total de 103 especies y siete biotipos adicionales y un total de 34 variables binarios: diez variables representando las cordilleras y sus vertientes, cuatro variables de los pisos altitudinales según Rangel-Ch. (1995, 2000), cuatro variables de los pisos altitudinales según Rodríguez et al. (2006b), siete variables de los pisos altitudinales según la clasificación combinada, tres variables de la luz relativa y seis variables del tipo de sustrato (Apéndice, versión digital).
Los datos obtenidos fueron sometidos a un análisis de ordenación de escalamiento multidimensional no métrico (NMS). Para ambos, se usó el coeficiente de correlación como índice de distancia y en ambos casos, se implementó una prueba al azar de randomización para analizar si los ejes principales eran significativamente diferentes de una configuración aleatoria (n=249 repeticiones). Los análisis fueron hechos con el programa PC-ORD 5.03 (McCune & Mefford, 1999; McCune & Grace, 2002).
Adicionalmente, para cada especie, se calculó un valor ponderado para los diferentes sistemas de clasificación de pisos altitudinales y se computó la correlación lineal no paramétrica de Spearman para obtener una medida de consistencia entre los sistemas de clasificación ecogeográfica usados; esto fue realizado en el progama STATISTICATM 6.0.
Resultados
Ecogeografía:De 1 765 ejemplares revisados, se obtuvo un total de 103 especies y 7 biotipos adicionales, distribuídas principalmente en la Región Andina y la Región del Chocó Biogeográfico. De las 103 especies, 93 fueron únicas para la Región Andina, una para la Región del Chocó Biogeográfico (S. aff. venosa) y nueve se encontraron en las dos regiones (S. dioica, S. impressula, S. minutula, S. papillata, S. pseudolimbata, S. roseocyphellata, S. scabrosa, S. subfilicinella, S. tomentosa). Siguiendo la clasificación de las unidades de paisaje con base en la topografía para la región del Chocó Biogeográfico Colombiano, propuesto por Poveda et al. (2004), las diez especies deSticta pertenecientes a esta región se ubicaron todas en la Unidad de Paisaje Subandino Cordillerano.
Con base en la distribución del territorio Colombiano en zonas de vida propuestas por Rangel-Ch. (1995), la distribución de las especies deSticta mostró una clara preferencia por la Región Andina, con pocas especies en la Región Septentrional (Apéndice, versión digi-tal). Dentro de esta región, las zonas de vida Subandina, Andina y Páramo fueron las que mostraron mayor diversidad de especies. En la zona de vida Subandina, el total de especies encontradas fue 56, en la zona de vida Andina 83 y en el Páramo 52, indicando que la zona de vida Andina correspondería al centro de dispersión para numerosas especies, que luego se extienden a las zonas de vidas Subandina y Páramo y, en algunos casos (S. andreana, S. hypoglabra, S. isidiodichotoma, S. laselvae, S. scabrosa, S. aff. weigelii), hasta la zona de vida Tropical.
Utilizando la clasificación de pisos biocli-máticos (Rodríguez et al., 2006b), se obtuvo un resultado semejante, con excepción de algunas especies que cambian de zona de vida debido a su ubicación en las tres cordilleras principales (Apéndice, versión digital). Estas especies incluyen aSticta neolinearis, la cual clasifica como andina en el sistema de Rangel-Ch. (1995) y andino-subparamuna en el sistema de Rodríguez et al. (2006b),S. sylvatica(andina-paramuna vs. subandina-paramuna),S. silverstonii(subandina vs. andina), la forma isidiada deS. dioica(subandina-andina vs. andina),S. leucoblepharis, S. lineariloba y S. paramuna(subandino-paramunas vs. andinas), y el cloromorfo deS. macrothallina, el cianomorfo deS. neopulmonarioides, yS. subfilicinella(subandino-paramunas vs. subandino-andinas).
Usando la combinación de Rangel-Ch. (1995, 2000) y Rodríguez et al. (2006b), y denominando cada una de las subdivisiones como ecozonas (Cuadro 1), las ecozonas con mayor diversidad de especies deSticta son nuevamente los pisos subandino a páramo (Apéndice, versión digital). Al comparar la distribución de especies deSticta según el sistema de clasificación utlizado, existe una fuerte correlación entre los valores basados en los dos sistemas, con rSpearman=0.92 (p<0.001). El sistema combinado muestra correlaciones menos fuertes pero también altamente significativas con cada una de las clasificaciones, con rSpearman=0.83 (p<0.01) tanto con el sistema de Rangel-Ch. (1995) como con el de Rodríguez et al. (2006b).
Utilizando la división de las cordilleras principales, se observó que un gran número de unidades taxonómicas deSticta están distribuidas en dos o tres de las cordilleras principales (Apéndice, versión digital). Un número menor de especies parecen restringidas a una de las tres cordilleras, teniendo la Cordillera Oriental el más alto número de especies exclusivas. No existe una diferencia marcada en el número total de unidades taxonómicas encontradas en cada una de las cordilleras, con 76 en la Cordillera Occidental, 94 en la Cordillera Central y 80 en la Cordillera Oriental. Existe una ligera diferencia en la diversidad de especies comparando las vertientes orientales y occidentales de las cordilleras, siendo las vertientes orientales las que tienen un número ligeramente mayor, con excepción de la Cordillera Central (Apéndice, versión digital).
Microhabitat y sustrato:Usando la clasificación de luz relativa en tres categorías (sombreada, intermedia, expuesta), las especies deSticta se pueden dividir en grupos que toleran un alto rango de intensidad lumínica contrastando con las que tienen un rango más estrecho (Apéndice, versión digital). Se observa que especies con fotobionte cianobacterial tienden a tolerar intensidades lumínicas más altas, mientras que las especies que tienen fotobionte verde tienden a encontrarse en microhabitats sombreados a moderadamente expuestos.
El sustrato preferido por la mayoría de las especies deStictaes la corteza de árboles y arbustos (Apéndice, versión digital). Sin embargo, numerosas especies suelen ser generalistas, o también encontrándose sobre rocas o suelo, frecuentemente mezcladas con briófitos. Algunas especies suelen tener preferencias pronunciadas por un tipo de sustrato creciendo casi exclusivamente sobre corteza, rocas o suelo, comoS. andensis, S. arbuscula, S. cometia, S. fuliginosa, S. globulifuliginosa, S. gyalocar-pa, S. isidiokunthii, S. laselvae, S. lobarioides, S. luteocyphellata, S. macrofuliginosa, S. macrothallina, S. microisidiata, S. minutula, S. papillata, S. paramuna, S. pulmonarioides, S. robertiana, S. rubropruinosa, S. rudiuscula, S. silverstonii, S. subfilicinella, S. tatamanay S. beauvoisii.
Diferenciación ecogeográfica de biotipos:En las especies que presentan dos biotipos diferentes, una con reproduccion sexual vs. otra con reproducción vegetativa o representando diferentes fotomorfos de una especie foto-simbiodémica, se puede observar diferencias ecogeográficas entre ellas. EnSticta dioica, la forma isidiada presenta un rango más estrecho que la forma sexual, tanto en términos de zonas de vida, número de cordilleras y sustrato (Cuadro 2). Diferencias semejantes también se aprecian para los diferentes fotomorfos de las especies fotosimbiodémicas.
La ordenación por escalamiento multidimensional no métrico (NMS) dió un resultado con configuración significativa (Fig. 1) para tres ejes extraídos (estrés final medio=18.95; estrés final medio randomizado=27.63; p<0.01; estrés final medio para la solución tridimensional=17.45). Muestra una agrupación principal de especies según su distribución entre las cordilleras y una fuerte correlación con los pisos bioclimáticos combinados de las clasificaciones de Rangel-Ch. (1995, 2000) y Rodríguez et al. (2006a). Es notable que las especies que son exclusivas para la Cordillera Central se localizan centralmente en el diagrama de ordenación, igual como las especies que se encuentran en dos o tres de las cordilleras principales, indicando que la Cordillera Central es el centro de distribución para el géneroSticta. Los resultados también mostraron que las especies no tienen distribuciones ecogeográficas aleatorias sino que por el contrario, forman grupos distintos de especies ecogeográficamente equivalentes.
Discusión
El presente estudio demuestra que las especies deSticta en el territorio colombiano no se distribuyen de forma aleatoria sino que tienen patrones de distribución marcados con relación a las diferentes zonas de vida. Rangel-Ch. (2000) menciona que la separación entre la franja de subpáramo y páramo propiamente dicho no es muy clara y que depende, además de la altitud, del factor fisiográfico-topográfico. Con relación a eso, Rodríguez et al. (2006b) argumentan que, dependiendo del flanco de cada una de las cordilleras, las fronteras de los pisos bioclimáticos pueden variar. Sin embargo, es aparente que el uso de diferentes sistemas de clasificación ecogeográfica, y la combinación entre ellos implementada aquí, no afectan significativamente la caracterización de las especies de líquenes, ya que en todas las clasificaciones, las zonas de vida subandinas a paramunas son las que tienen la mayor diversidad de especies.
Esto confirma al géneroSticta como un grupo principalmente de zonas de clima frío a templado que en las latitudes tropicales está concentrado en las zonas altas, por encima de los 2 000m (Galloway, 1994, 1997, 1998, 2001, 2007), especialmente en aquellas áreas de vegetación boscosa y arbustiva subandina, andina y paramuna donde, probablemente la elevada y constante humedad y la temperatura no mayor a 20°C, permiten el establecimiento y supervivencia de estos líquenes. Por lo tanto, se puede asumir que la orogenia andina debe haber tenido una influencia marcada en la especiación de este género en el Neotrópico y particularmente en el norte de Suramérica, donde los Andes se dividen en tres cordilleras principales. La observación que la Cordillera Oriental forma un centro de distribución para las especies deSticta en Colombia sugiere que la diversificación del género ocurrió a partir de esta Cordillera, que forma la prolongación más antigua de los Andes llegando del sur de Suramérica (Hoorn et al., 2010) hasta Venezuela. Un estudio usando un reloj molecular estimó la edad del nodo basal deSticta en 26 millones de años (Lücking, 2012), lo que coincide con el período de mayor levantamiento de los Andes del norte de Suramérica, desde hace 25 millones de años, con un período más intenso para alcanzar altitudes de encima de 3 000m entre 10 y 5 millones de años atrás (Hoorn et al., 2010).
Considerando la intensidad lumínica, se puede reconocer que las especies con ciano-bacterias como fotobionte primario son frecuentes en todos los lugares, desde sombreados a expuestos, probablemente por la capacidad de absorber agua líquida que poseen las ciano-bacterias, además de la fijación de nitrógeno (Kelly & Becker, 1975; Becker, 1980; Green et al., 1980, 1985; Guzmán et al., 1990; Green & Lange, 1991; Beckett, 1995; Zotz et al., 1998; Antoine, 2004; Benner et al., 2007). También podría deberse a las diferentes adaptaciones cromáticas de las cianobacterias en la utilización de numerosos pigmentos, entre ellos los ficobilínicos, que les permiten absorber energía lumínica hasta a bajas intensidades de luz (Grossman, Schaefer, Chiang & Collier, 1993; Kehoe, 2010). Al contrario, las especies con fotobionte primario verde son más frecuentes en lugares sombreados a intermedios, con frecuencia en ramas secundarias de árboles y arbustos de bosques subandino y andinos, donde estas ramas y los briófitos asociados pueden protegerlos de la excesiva evaporación del agua.
El análisis cuantitativo de los datos usando técnicas de ordenación señala que el factor dominante para la formación de grupos de especies ecogeográficamente equivalentes es el gradiente altitudinal, lo que coincide con las zonas de vida clasificadas como tropical, subandina, andina y paramuna, además de las subzonas de vida altoandina, subpáramo y superpáramo. El segundo factor importante es la división geográfica entre las tres cordilleras y sus vertientes, acompañado por ligeras diferencias en las preferencias altitudinales. Esto coincide con la idea que el efecto de altitud es ligeramente diferente según cada vertiente, porque la dirección prevalente de los vientos causa que zonas comparables en temperatura y precipitación se ubiquen en altitudes ligeramente diferentes comparando las vertientes occidentales y orientales (Rodríguez et al., 2006b).
Agradecimientos
Los autores deseamos agradeceder a todas las personas que contribuyeron en el desarrollo de este estudio. En especial a la Universidad Distrital Francisco José de Caldas, por el apoyo económico, académico y logístico, a la Universidad Nacional de Colombia, al Field Museum Chicago y a la NSF por su apoyo dentro del proyectoNeotropical Epiphytic Microlichens – An Innovative Inventory of a Highly Diverse yet Little Known Group of Symbiotic Organisms(DEB 715660 to The Field Museum; PI R. Lücking). A los curadores de los herbarios nacionales ANDES, COAH, COL, CUVC, FAUC. HUA, UDBC y UPTC; e internacionales B, BM, E, F, G, H, L, MEL, OXF, PC, TUR, U, US y W, especialmente Carlos Parra (COL), Harrie Sipman (B), Holger Thüs (BM), Bruno Dennetiére (PC) y Thorsten Lumbsch (F) por su valioso tiempo y colaboración durante las visitas a esos herbarios y por el envío de ejemplares Tipo y colecciones históricas que fueron determinantes para esta investigación. A Alejandra Suárez por su invaluable trabajo de campo, laboratorio y captura de datos. A los integrantes del Grupo Colombiano de Liquenología por su colaboración en campo y el envío de material, en especial a Luisa Betancourt, Lady Vargas, Leidy Herrera, Isabel Ardila, Luis Fernando Coca, Edier Soto, David Diaz y Diego Simijaca.
Referencias
Referencias bibliográficas
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*Correspondencia:
Bibiana Moncada:
Licenciatura en Biología, Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Cra. 4 No. 26D-54, Torre de Laboratorios, Herbario, Bogotá, Colombia; lbmoncada@udistrital.edu.co, bibianamoncada@gmail.com
Jaime Aguirre:
Universidad Nacional de Colombia, Instituto de Ciencias Naturales, Carrera 45 No 26-85; jaguirrec@unal.edu.co
Robert Lücking:
Department of Botany, The Field Museum, 1400 South Lake Shore Drive, Chicago, Illinois 60605-2496, U.S.A.; rlucking@fieldmuseum.org
1. Licenciatura en Biología, Universidad Distrital Francisco José de Caldas, Cra. 4 No. 26D-54, Torre de Laboratorios, Herbario, Bogotá, Colombia; lbmoncada@udistrital.edu.co, bibianamoncada@gmail.com
2. Universidad Nacional de Colombia, Instituto de Ciencias Naturales, Carrera 45 No 26-85; jaguirrec@unal.edu.co
3. Department of Botany, The Field Museum, 1400 South Lake Shore Drive, Chicago, Illinois 60605-2496, U.S.A.; rlucking@fieldmuseum.org
Recibido 19-IX-2012. Corregido 10-IX-2013. Aceptado 16-X-2013.
Fechas de Publicación
-
Publicación en esta colección
09 Nov 2015 -
Fecha del número
Mar 2014
Histórico
-
Recibido
19 Set 2012 -
Revisado
10 Set 2013 -
Acepto
16 Oct 2013
